AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA • 15
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. Aia. 2023. 27: 15-24
iSSNe 2683 1716
http://doi.org/10.53897/RevAIA.23.27.02
Análisis histológico de Spongospora subterranea
f. sp subterranea a partir de raíces infectadas de
papa (Solanum tuberosum L.)
Histological Analysis of Spongospora subterranea f.
sp subterranea from Infected Potato Roots (Solanum
tuberosum L.)
Carol Liliana Puentes-Díaz1 orcid.org/0000-0002-0866-304X
Lizzete Dayana Romero Moya2* orcid.org/0000-0001-9388-5853
1 Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria – AGROSAVIA,
Centro de Investigación Palmira. Palmira, Valle del Cauca, Colombia.
2 State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests. Institute of Plant Protection,
Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing, China.
*Autor de correspondencia: 2020y90100067@caas.cn
Resumen
Objetivo. Analizar histológicamente las es-
tructuras de Spongospora subterranea (Wallr.)
Lagerh f. sp subterranea Tomlinson (Sss) locali-
zados en los tejidos radicales de plantas de papa
infectadas con este patógeno en condiciones con-
troladas de laboratorio en la Universidad Nacio-
nal de Colombia. Materiales y métodos. Se
realizaron inoculaciones con quistosoros de Sss
en solución Hoagland en plantas hidropónicas
de papa var. Capiro, posterior a la inoculación se
realizó la tinción de raíces para observar estructu-
ras de infección típicas del patógeno bajo micros-
copía. Resultados. Mediante la metodología
propuesta se logró observar diferentes estructuras
de Sss, como plasmodios esporangiales, zoospo-
rangios, plasmodios esporogénicos y quistosoros.
Conclusión. A partir de las observaciones rea-
lizadas se logró identificar diferentes estados de
infección de Spongospora subterranea f. sp sub-
Abstract
Objective. Perform the histological analysis the
structures of Spongospora subterranea (Wallr.)
Lagerh f. sp subterranea Tomlinson (Sss) lo-
cated in the root of potato plants infected with
this pathogen under controlled laboratory con-
ditions at the National University of Colombia.
Materials and Methods. Inoculations with
cystosors of Sss in Hoagland solution were per-
formed on hydroponic potato plants var. Capiro.
After inoculation, the root was stained to observe
typical infected structures of the pathogen under
microscopy. Results. Through the proposed
methodology it was possible to observe different
Sss structures such as sporangial plasmodia, zoo-
sporangia, sporogenic plasmodia, and cystosoros.
Conclusion. Based on the observations, it was
possible to identify different states of infection of
Spongospora subterranea f. sp subterranea and
the development of each one of the phases of the
16 • AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA
Análisis histológico de Spongospora subterranea f. sp subterranea a partir de raíces...
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. AIA. 2023. 27: 15-24
Issne 2683 1716
Introducción
La roña o sarna polvosa en el cultivo de papa (Solanum tuberosum L.), causada por
Spongospora subterranea (Wallr.) Lagerh f. sp subterranea Tomlinson (Sss), es una enfer-
medad ampliamente diseminada y mundialmente distribuida (CABI, 2022), que afecta
la calidad del tubérculo debido a la deformación ocasionada por la presencia de lesiones
roñosas sobre la superficie de estos, las cuales disminuyen su calidad y comercialización
como semilla y producto fresco o procesado (Falloon et al., 2016); también ocasiona aga-
llas en las raíces, afectando el desarrollo normal y reduciendo los rendimientos cuando la
incidencia de la enfermedad es alta (Saavedra et al., 2004; Van de Graaf et al., 2007;
Merz y Falloon, 2008; Simango y van der Waals, 2017).
Sss es un Plasmodioforidio (clase Phytomyxea, orden Plasmodiophorida, familia
Plasmodiophoraceae, género Spongospora), que se caracteriza por tener división nuclear
cruciforme, plasmodio multinucleado, zoosporas biflageladas y formación de esporas de
resistencia (Qu y Christ, 2004; Braselton, 2022). Sss sólo puede multiplicarse dentro de
tejidos vivos del hospedero debido a su naturaleza de parásito obligado (Merz y Falloon,
2008). Este patógeno sobrevive por muchos años en el suelo en forma quiescente, como
quistes uninucleados o binucleados de pared gruesa, y resiste a condiciones adversas.
Las esporas de resistencia miden aproximadamente 4 mm de diámetro y se agrupan en
estructuras más grandes denominadas quistosoros, que individualmente dan origen a las
zoosporas (Falloon et al., 2011).
Los quistosoros pueden sobrevivir por muchos años en el suelo, después de ser
liberados de las raíces, estolones o tubérculos semilla infectados (Shah et al, 2012; Merz
y Fallon, 2017), siendo éste el medio más probable por el cual el patógeno se disemina
a través de la mayoría de las regiones productoras del mundo (Lucero, 1998; Falloon
et al., 2016).
El ciclo de vida de Sss se divide en dos fases: esporangial y esporogénica. En cada
una de las fases el proceso de infección inicia cuando una zoospora uninucleada, atraída
por los exudados de las raíces se enquista sobre las células epidermales de las raíces del
hospedero. La zoospora produce una estructura tubular (Rohr) que contiene a la vez
una estructura en forma de lanza (Stachel), el contenido de la zoospora (incluyendo el
Rohr y el Stachel) pasa a una derivación del cuerpo principal de la zoospora (llamado,
Adhesorium); una vez dentro del citoplasma celular, el contenido de la zoospora empieza
a crecer, el cual es caracterizado por divisiones nucleares cruciformes, dando origen a un
plasmodio multinucleado (con frecuencia uno por célula) (Merz, 2008; Falloon et al.,
terranea y se verificó el desarrollo de cada una
de las fases del ciclo de vida del patógeno en los
tejidos radicales de papa var. Capiro.
Palabras clave
Hidroponía, plasmodio, quistosoros, roña,
zoosporangio.
pathogen’s life cycle in the root tissues of potato
var. Capiro was verified.
Keywords
Cystosori, hydroponics, plasmodia, scrab, zoos-
porangium.
AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA • 17
Revista de investigación y difusión científica agropecuaria
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. Aia. 2023. 27: 15-24
iSSNe 2683 1716
2011), el cual después se convierte en estructuras que contienen muchos zoosporangios
(esporangiosorus). Cada zoosporangio contiene tres o cuatro zooporas segundarias,
mismas que son descargadas a través de diferentes aperturas zoosporangiales y por poros
en la pared celular (Braselton, 2016).
Las condiciones que determinan la fase esporogénica o esporangial aún son
desconocidas. La fase esporangial ocurre en células epidermales de las raíces del hospedero
incluyendo los pelos radicales, donde numerosas zoosporas secundarias son formadas
en compartimentos dentro del zoosporangio de pared delgada, el cual se desarrolla de
plasmodios esporangiosoros multinucleados en las células epidermales de la raíz del
hospedero o pelos radicales. Las zoosporas secundarias biflageladas salen del hospedero
e inician nuevos ciclos de infección (Merz, 2008).
La fase esporogénica resulta después de las divisiones nucleares y escisión del
plasmodio esporogénico, generando hipertrofia e hiperplasia de los tejidos radicales
y desarrollando las esporas de resistencia agrupadas en quistosoros. Cada espora de
resistencia libera una zoospora primaria biflagelada heteroconte. Estas infecciones pueden
ocurrir en las células corticales de la raíz y en las células epidermales y subepidermales
del tubérculo (Braselton, 2022).
La comprensión del ciclo de vida de un patógeno, así como realizar un diagnóstico
oportuno que permita la observación de sus diferentes estructuras, contribuirá en la
generación de estrategias de manejo para mitigar las pérdidas que éste ocasiona en los
cultivos, por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue realizar el análisis histológico de las
estructuras de Sss localizadas en los tejidos radicales de plantas hidropónicas de papa var
Capiro (Solanum tuberosum subsp. andigena) infectadas con este patógeno en condiciones
controladas de laboratorio.
Materiales y métodos
Este estudio se realizó en la Facultad de Agronomía de la Universidad Nacional de Co-
lombia sede Bogotá, a partir de plantas hidropónicas de papa variedad Capiro (Solanum
tuberosum subsp. andigena) e inoculadas con Spongospora subterranea f. sp subterranea.
Establecimiento de plantas de papa
Crecimientos apicales de plantas de papa provenientes de brotes, fueron sembrados en
cajas magenta en medio de cultivo Murashige y Skoog (MS) (figura 1A), cuando las
plantas tuvieron tres semanas de crecimiento, fueron transferidas a cultivos hidropónicos,
los cuales consistieron en recipientes oscuros con tapa perforada. En cada perforación
se colocó una planta sostenida en espuma (figura 1B). El recipiente contenía solución
Hoagland (Hoagland y Arnon, 1938) y se mantuvieron en cámara de crecimiento con un
fotoperiodo de 12 h luz a 18 ºC y 12 h oscuridad a 16 ºC, con una intensidad lumínica
mayor a 10 000 lx y una humedad relativa de 75% por siete días.
18 • AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA
Análisis histológico de Spongospora subterranea f. sp subterranea a partir de raíces...
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. AIA. 2023. 27: 15-24
Issne 2683 1716
Figura 1
Plantas de papa variedad Capiro: A) Plantas in vitro previo a cultivo
hidropónico. B) Cultivo hidropónico de plantas
A B
Fotografías de Carol Liliana Puentes Díaz.
Preparación de la suspensión de quistosoros desinfectados de Sss
Para la desinfección de los quistosoros se utilizó la metodología de Asano et al. (1999) con
modificaciones. Se usaron agallas maduras de raíces y pústulas en tubérculos, los cuales se
desinfectaron con hipoclorito de sodio al 10% durante 10 min. Las lesiones de los tubércu-
los fueron raspadas con cuchilla de bisturí, el raspado o agallas se maceraron levemente en
mortero con 50 mL de agua destilada estéril por tres minutos. El macerado se filtró en una
tela de gasa estéril doblada ocho veces, se centrifugó a 1 200 rpm durante cinco minutos.
Se decantó y repitió la operación cinco veces. La suspensión de quistosoros fue preparada
con agua destilada estéril y ajustada a una concentración de 1x107 esporas/mL. La sus-
pensión de esporas ajustada se centrifugó a 1 200 rpm por cinco minutos y el sobrenadante
se descartó. En una solución de cloramina-T al 2% (p/v) se incorporó el precipitado por
20 min y luego se lavó tres veces en agua destilada estéril por centrifugación cada vez. El
precipitado se colocó en una solución antibiótica de 1g/L de sulfato de colistina, 1g/L de
clorhidrato de vancomicina y 1g/L de cefotaxima sódica en agua destilada, se incubó a 25
ºC por una noche. Pasado un día, la suspensión se centrifugó a 3 000 rpm dos veces en
agua destilada estéril. Finalmente, esta solución se mantuvo en cámara de crecimiento bajo
las mismas condiciones que las plantas hidropónicas en solución Hoagland.
Inoculación de raíces con Sss
Pasados los siete días de incubación en la cámara de crecimiento, las plantas fueron
trasladadas a un nuevo recipiente que contenía la solución de quistosoros más la solución
Hoagland por tres días. Posteriormente, las raíces fueron lavadas con agua destilada es-
téril y se trasladaron nuevamente a un recipiente con únicamente solución Hoagland por
36 días (figura 2A).
B
AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA • 19
Revista de investigación y difusión científica agropecuaria
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. Aia. 2023. 27: 15-24
iSSNe 2683 1716
Figura 1
Plantas de papa variedad Capiro: A) Plantas in vitro previo a cultivo
hidropónico. B) Cultivo hidropónico de plantas
A B
Fotografías de Carol Liliana Puentes Díaz.
Preparación de la suspensión de quistosoros desinfectados de Sss
Para la desinfección de los quistosoros se utilizó la metodología de Asano et al. (1999) con
modificaciones. Se usaron agallas maduras de raíces y pústulas en tubérculos, los cuales se
desinfectaron con hipoclorito de sodio al 10% durante 10 min. Las lesiones de los tubércu-
los fueron raspadas con cuchilla de bisturí, el raspado o agallas se maceraron levemente en
mortero con 50 mL de agua destilada estéril por tres minutos. El macerado se filtró en una
tela de gasa estéril doblada ocho veces, se centrifugó a 1 200 rpm durante cinco minutos.
Se decantó y repitió la operación cinco veces. La suspensión de quistosoros fue preparada
con agua destilada estéril y ajustada a una concentración de 1x107 esporas/mL. La sus-
pensión de esporas ajustada se centrifugó a 1 200 rpm por cinco minutos y el sobrenadante
se descartó. En una solución de cloramina-T al 2% (p/v) se incorporó el precipitado por
20 min y luego se lavó tres veces en agua destilada estéril por centrifugación cada vez. El
precipitado se colocó en una solución antibiótica de 1g/L de sulfato de colistina, 1g/L de
clorhidrato de vancomicina y 1g/L de cefotaxima sódica en agua destilada, se incubó a 25
ºC por una noche. Pasado un día, la suspensión se centrifugó a 3 000 rpm dos veces en
agua destilada estéril. Finalmente, esta solución se mantuvo en cámara de crecimiento bajo
las mismas condiciones que las plantas hidropónicas en solución Hoagland.
Inoculación de raíces con Sss
Pasados los siete días de incubación en la cámara de crecimiento, las plantas fueron
trasladadas a un nuevo recipiente que contenía la solución de quistosoros más la solución
Hoagland por tres días. Posteriormente, las raíces fueron lavadas con agua destilada es-
téril y se trasladaron nuevamente a un recipiente con únicamente solución Hoagland por
36 días (figura 2A).
B
Tinción de raíces inoculadas con Sss
La tinción de raíces se realizó de acuerdo con la metodología desarrollada por Phillips
y Hayman (1970). Se separaron las raíces del tallo y se lavaron con abundante agua,
se clarificaron con solución KOH al 10% a 60 ºC por 10 min, y en seguida se lavaron
nuevamente con agua destila estéril en un tamiz para evitar pérdidas durante el enjuague.
Las raíces se dejaron inmersas en una solución de KOH al 10% y H2O2 al 10% duran-
te 7 minutos, lavándolas nuevamente con agua destilada estéril. Enseguida las raíces se
acidificaron en una solución HCl 1N durante 10 min y se decantaron sin enjuagar las
raíces. Por último, se adicionó azul de tripano al 0.05% para realizar la tinción, posterior-
mente se lavaron y se dejaron en reposo por 12 h en agua destilada estéril para eliminar
el exceso de colorante (figura 2B). El almacenamiento se realizó en glicerol al 50% para
evitar la deshidratación de los tejidos.
Figura 2
Plantas y tejido radical de papa var. Capiro en cultivo hidropónico:
A) Plantas de papa inoculadas en estado asintomático. B) Raíces de papa
posterior al proceso de tinción con síntomas de agallas
A B
Fotografías de Lizzete Dayana Romero Moya.
Observación de raíces infectadas con Sss
Las observaciones microscópicas del tejido radical se realizaron cada tres días iniciando
al día 10 después de inoculación y hasta el día 36. Para la observación de las raíces in-
fectadas se cortaron en segmentos de un centímetro y se montaron en láminas portaobjetos
cubriéndolas con laminillas. Se observaron en un microscopio óptico marca Carl Zeiss,
Ref. Axiostar plus en aumentos de 40 y 100x.
Resultados
La mayoría de las raíces mostraron los síntomas característicos de infección por Spongos-
pora ubterránea f. sp ubterránea permitiendo la observación microscópica de las diferentes
B
20 • AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA
Análisis histológico de Spongospora subterranea f. sp subterranea a partir de raíces...
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. AIA. 2023. 27: 15-24
Issne 2683 1716
estructuras que representan el ciclo de vida del patógeno. Se pudo observar quistosoros
en el tejido radical agregados en estructuras denominadas agallas (figura 3A y 3B) en
estado de formación y en estado maduro (figura 4).
Figura 3
Quistosoros desarrollados intracelularmente: A) Hipertrofia e hiperplasia de los
tejidos radicales (40X). B) Quistosoros intracelulares en tejido radicales sin agruparse
en agallas (40X)
A B
Fotografías de Carol Liliana Puentes Díaz.
Figura 4
Quistosoros (agrupación de esporas de resistencia) de Sss (100X)
Fotografía de Lizzete Dayana Romero Moya.
AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA • 21
Revista de investigación y difusión científica agropecuaria
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. Aia. 2023. 27: 15-24
iSSNe 2683 1716
También se observó en los tejidos radicales, el plasmodio esporangial (figura 5) que
se desarrolló en los tejidos epidermales o en pelos radicales, el plasmodio multinucleado
esporangial condujo a la formación del zoosporangio de paredes delgadas (figura 6).
Figura 5
Plasmodio esporangial (100X)
Fotografía de Carol Liliana Puente Díaz.
Figura 6
Zoosporangio en proceso de formación (100X)
Fotografía de Lizzete Dayana Romero Moya.
22 • AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA
Análisis histológico de Spongospora subterranea f. sp subterranea a partir de raíces...
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. AIA. 2023. 27: 15-24
Issne 2683 1716
Las zoosporas pueden desarrollarse en fase esporogénica o esporangial, de acuerdo con
el tejido que infecte, desarrollando diferentes estructuras, ya sean plasmodios esporangiales
que dan origen a un zoosporangio o plasmodios esporogénicos (figura 7) que dan lugar
a las esporas de resistencia (esporosoros).
Figura 7
Plasmodios esporogénicos (100X)
Fotografías de Carol Liliana Puentes Díaz.
Discusión
El diagnóstico fitopatológico permite identificar el agente causal de una enfermedad, sien-
do la base para establecer un adecuado esquema de manejo (Restrepo y Vargas, 2007);
en este trabajo se implementó una técnica de histología de raíces de papa infectadas con
Spongospora subterranea f. sp subterránea que permite observar e identificar las estruc-
turas del patógeno en sus diferentes fases del ciclo de vida, lo cual puede ser implemen-
tado como una herramienta rápida de diagnóstico teniendo en cuenta que el organismo
en estudio es un parásito obligado.
Uno de los principales síntomas de la enfermedad roña de la papa es la generación
de agallas en las raíces de las plantas (Falloon et al., 2016), esto se observó en el
presente estudio, ya que hubo formación de estas estructuras en las raíces inoculadas
con Spongospora subterranea f. sp subterranea, al observar a nivel microscópico dichas
formaciones, se determinó la generación de quistosoros agregados que por su desarrollo
esporogénico, causan hiperplasia e hipertrofia de las células de los tejidos radicales,
de acuerdo con lo informado por Merz y Falloon (2008) y Braselton (2022). Según
Braselton (2022), las esporas de resistencia agrupadas en quistosoros se forman a partir
del plasmodio esporogénico, la morfología de éstas es un carácter taxonómico importante
para la distinción de géneros (Falloon et al., 2016). Las esporas de resistencia germinan
produciendo las zoosporas primarias (Braselton, 2022), sin embargo, estas zoosporas
no fueron observadas en este estudio, ya que éstas se desarrollan en el medio debido a
estímulos propios de los tejidos de radicales de su hospedero.
AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA • 23
Revista de investigación y difusión científica agropecuaria
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. Aia. 2023. 27: 15-24
iSSNe 2683 1716
Aunque se logró observar estructuras de fase esporangial como la formación del
plasmodio esporangial y el zoosporangio, lo cual concuerda con lo observado por Braselton
(2022), tampoco se logró observar la liberación de zoosporas secundarias, ya que al igual
que las zoosporas primarias necesitan la presencia de los exudados de las raíces de papa
(Amponsah et al., 2023). Las estructuras de cada una de las fases del ciclo de vida de Sss
observadas en este estudio se desarrollaron en los tejidos radicales epidermales de la raíz
(plasmodios esporangiales y zoosporangios) y en los tejidos corticales de esta (plasmodios
esporogénicos y quistosoros), corroborando así lo informado por Braselton (2022).
La metodología implementada en este trabajo puede ser útil en el estudio de otros
patógenos de la familia Plasmodiophoraceae. Esta técnica permite la observación del
proceso infectivo y de todas las estructuras que hacen parte del ciclo de vida del patógeno
en los tejidos del hospedante, por lo tanto, se convierte en la base para el correcto
diagnóstico fitopatológico.
Conclusiones
A partir de las observaciones realizadas bajo microscopía de los tejidos de las muestras
de raíz de papa var. Capiro inoculadas con Sss, se logró identificar diferentes estados de
infección del patógeno, por lo tanto, la metodología empleada permitió que este desarro-
llara diferentes estructuras de su ciclo de vida en tejidos radicales, tales como plasmodios
esporangiales, zoosporangios, plasmodios esporogénicos y quistosoros, finalizando en la
formación de las agallas en raíces.
Agradecimientos
Los autores agradecen a la Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá – Facultad de
Ciencia Agrarias, por la financiación de este trabajo enmarcado en el programa de maes-
tría en Ciencia Agrarias; así como a la Corporación Colombiana de Investigación Agro-
pecuaria (AGROSAVIA) por la colaboración para la publicación del presente estudio.
Declaración de conflicto de intereses
Los autores declaran que no existe conflicto de intereses.
Contribución de los autores
Carol Liliana Puentes Díaz: concepción, ejecución de la idea de investigación, montaje
de ensayos, toma de fotografías, redacción y revisión de la versión final del manuscrito.
Lizzete Dayana Romero Moya: concepción, ejecución de la idea de investigación,
montaje de ensayos, toma de fotografías, redacción y revisión de la versión final del manuscrito.
Literatura citada
Amponsah, J.; Tegg R.S.; Thangavel, T. y Wilson, C.R. (2023). Chemotaxis and motility of Spongospora
subterranea zoospores in response to potato root exudate constituents and pH. Phytopathology. PMID:
36774556.
24 • AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA
Análisis histológico de Spongospora subterranea f. sp subterranea a partir de raíces...
Carol Liliana Puentes-Díaz y Lizzete Dayana Romero Moya. AIA. 2023. 27: 15-24
Issne 2683 1716
Asano, T.; Kageyama, K. y Hyakumachi, M. (1999). Surface disinfestation of resting spores of Plasmodio-
phora brassicae used to infect hairy roots of Brassica spp. Phytopathology. 89(4): 314-319.
Braselton, J.P. (2016). Generalized plasmodiophorid life cycle based on several sources. In: Plasmodiopho-
rid Home Page. https://people.ohio.edu/braselto/plasmodiophorids/plasmos/cycles.html; (Consultado
26 diciembre 2022).
Braselton, J.P. (2022). Plasmodiophorid Home Page. Ohio University. https://people.ohio.edu/braselto/
plasmodiophorids/ (Consultado 26 septiembre 2022).
CABI. (2022). Spongospora subterranea f.sp. subterranea (powdery scab). https://www.cabi.org/isc/datas-
heet/51088/ (Consultado 04 septiembre 2022).
Falloon, R.; Merz, U.; Lister, R.; Wallace, A.R. y Hayes, S.P. (2011) Morphological enumeration of
resting spores in sporosori of the plant pathogen Spongospora subterranea. Acta Protozool. 50: 121-132.
Falloon, R.; Merz, U.; Butler, R.; Curtin, D.; Lister, R.A. y Thomas, S.M. (2016). Root infection of
potato by Spongospora subterranea: knowledge review and evidence for decreased plant productivity. Plant
Pathology. 65(3): 422-434. Doi: https://doi.org/10.1111/ppa.12419
Hoagland, D. y Arnon, D. (1938). The water-culture method for growing plants without soil. California
agricultural experiment station. Circular 34. http://hdl.handle.net/2027/uc2.ark:/13960/t51g1sb8j/
(Consultado el 26 septiembre 2022).
Lucero, H. (1998). Sarna pulverulenta de la papa. Rev. Fac. Cienc. Agrar. 30 (1). https://bdigital.uncu.
edu.ar/objetos_digitales/10060/301cap-10.pdf (Consultado el 26 junio 2022).
Merz, U. (2008). Powdery scab of potato-occurrence, life cycle and epidemiology. Am. J. Potato Res.
85(4): 241.
Merz, U. y Falloon, R. (2008). Review: Powdery scab of potato - increased knowledge of pathogen biology
and disease epidemiology for effective disease management. Potato Res. 52(1): 17-37.
Merz, U. y Falloon, R. (2017). Proceedings of the 3rd International Powdery Scab Workshop. Potato
Res. 60:195-215.
Phillips, J. y Hayman, D. (1970). Improved procedures for clearing roots and staining parasitic and vesicular-
arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. Tran. Br. Mycol. Soc. 55(1): 158-160.
Qu, X. y Christ, B. (2004). Genetic variation and phylogeny of Spongospora subterranea f. sp. subterranea
based on ribosomal DNA sequence analysis. Am. J. Potato Res. 81(6): 385-394.
Restrepo, S. y Vargas, Á. (2007). Biotecnología: herramienta de diagnóstico de enfermedades en plantas.
Palmas. 28 (especial): 366-372.
Saavedra, C.; Gómez, J. y Díaz, Á. (2004). Detección de secuencias específicas de ADN de Spongospora
subterranea en suelo y tubérculos de papa. Rev. Colomb. Biotecnol. 6(1): 14-23.
Shah, F. A.; Falloon, R.; Butler, R. y Lister, R. (2012). Low amounts of Spongospora subterranea spo-
rosorus inoculum cause severe powdery scab, root galling and reduced water use in potato (Solanum
tuberosum). Australas. Plant Pathol. 41(2): 219-228.
Simango, K. y van der Waals, J.E. (2017). Effects of Different Soil Treatments on the Development of
Spongospora subterranea f. sp. subterranea in Potato Roots and Tubers in the Greenhouse. Potato Res.
60: 47-60. https://doi.org/10.1007/s11540-017-9340-5
Van de Graaf, P.; Wale, S. y Lees, A. (2007). Factors affecting the incidence and severity of Spongospora
subterranea infection and galling in potato roots. Plant Pathology. 56(6): 1005-1013.
Recepción: 22 de diciembre de 2022
Arbitraje: 20 de enero de 2023
Dictamen: 18 de febrero 2023
Aceptado: 04 de marzo 2023
