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Ausencio Azuara-Domínguez et al. AIA. 2025, 29: 144-156
Issn-L 2683 1716
Avances en Investigación Agropecuaria 2025. 29: 144-156
ISSN-L 2683 1716
https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/
http://doi.org/10.53897/RevAIA.25.29.49
Interacción espaciotemporal entre Xanthomonas
citri pv. citri y Phyllocnistis citrella en árboles de
Citrus aurantifolia de Tamaulipas, México
Spatiotemporal interaction between Xanthomonas citri pv. citri and
Phyllocnistis citrella in Citrus aurantifolia trees in Tamaulipas, Mexico
Ausencio Azuara-Domínguez1 https://orcid.org/0000-0002-1180-1538 | azuarad@gmail.com
Ricardo Álvarez-Ramos2 https://orcid.org/0009-0009-0834-7985 | rialra@yahoo.com
Jesús Armando Vargas-Tovar1* https://orcid.org/0009-0000-2343-714X
1Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria, Ciudad Victoria, Tamaulipas, México.
2Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Tamaulipas, Güémez, Tamaulipas, México.
*Autor de correspondencia: armandoobiol@gmail.com
Recibido: 05 de mayo de 2025
Aceptado: 23 de julio de 2025
Publicado: 21 de agosto de 2025
Resumen
Objetivo. Comparar y asociar la interacción
espaciotemporal entre Xanthomonas citri pv. citri
y Phyllocnistis citrella en árboles de Citrus auran-
tifolia en los municipios de San Fernando, Ma-
tamoros y Reynosa, del estado de Tamaulipas,
México. Materiales y métodos. De noviem-
bre de 2020 a diciembre de 2024 se tomaron
muestras vegetales de árboles de C. aurantifolia
ubicados en la vía pública, traspatios y viveros
comerciales de los municipios de San Fernando,
Matamoros y Reynosa. Los árboles positivos y
negativos a X. citri pv. citri fueron dictaminados
mediante la prueba de reacción en cadena de la
polimerasa (PCR), siguiendo las recomenda-
ciones del protocolo de diagnóstico fitosanitario
del SENASICA. Los datos se sometieron a un
análisis de varianza y un PERMANOVA de
Abstract
Objective. To compare and associate the spa-
tiotemporal interaction between Xanthomonas
citri pv. citri and Phyllocnistis citrella in Citrus
aurantifolia trees in the municipalities of San
Fernando, Matamoros, and Reynosa, in the
state of Tamaulipas, Mexico. Materials and
methods. From November 2020 to December
2024, plant samples were taken from C. auran-
tifolia trees located on public roads, backyards,
and commercial nurseries in the municipalities of
San Fernando, Matamoros, and Reynosa. Trees
are positive and negative for X. citri pv. citri was
determined using the polymerase chain reaction
(PCR) test, following the recommendations
of the SENASICA phytosanitary diagnostic
protocol. The data was subjected to analysis of
variance and a one-way PERMANOVA to
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Introducción
En México, el cultivo de limón está representado por tres variedades cultivadas: limón
persa (Citrus latifolia Tanaka), limón mexicano (C. aurantifolia (Christm.) Swin-
gle) y limón italiano (C. limon Burn.) (Martínez et al., 2023). En conjunto, estos
cultivos producen 3 275 291.14 t con un valor económico estimado en los $29 151 926.30
millones de pesos (SIAP, 2024), donde el limón persa aporta el 50.12 %, el limón mexi-
cano el 45.30 % y el limón italiano el 4.56 %. En Tamaulipas se producen 113 884.29 t
de limón, cuyo valor es de $ 982 524.64 mil pesos; el cultivo de limón mexicano contribuye
con $ 46 199.37 mil pesos, con una producción de 5 777.02 t (SIAP, 2024), sin embargo,
esta productividad es amenazada por la presencia de la bacteria Xanthomonas citri pv. citri
(Hasse), agente causal del cancro de los cítricos (EPPO, 2022; Ali et al., 2023).
El cancro de los cítricos es de origen asiático, en México su detección se dio a
conocer en marzo de 2020, cuando se reportó la enfermedad en árboles de limón
mexicano ubicados en los traspatios del Ejido “El Sabino”, Matamoros, Tamaulipas
(EPPO, 2020). La sintomatología para esta enfermedad en la planta es por presencia
de lesiones de color marrón circulares, elevadas, acorchadas, con bordes húmedos y halo
amarillo, con apariencia de cráter (Jabeen et al., 2016; Dewdney y Johnson, 2024).
Síntomas que son similares para las hojas y frutos (Ference et al., 2018); en donde estos
últimos pierden su valor comercial (Luo et al., 2020). Por ello, en regiones donde no
se controla la enfermedad, las pérdidas de producción son estimadas hasta en un 100 %
(SADER-SENASICA, 2022); de manera que, de dispersarse y establecerse en las
zonas comerciales de limón mexicano, tendría repercusiones económicas inmediatas.
una vía para determinar diferencias entre muni-
cipios; la asociación se realizó con el análisis de
correspondencia. Resultados. Los resultados
mostraron que el número de árboles positivos a
X. citri pv. citri fue diferente en San Fernando,
en tanto que, el número de árboles negativos fue
similar entre municipios. Además, el número
de árboles positivos a X. citri pv. citri donde se
contempló la presencia de P. citrella fue más fre-
cuente en Reynosa; mientras que el número de
árboles negativos fue más común en Matamoros;
San Fernando no registró árboles positivos donde
P. citrella estuviera presente. Conclusión. En el
municipio de Matamoros y Reynosa se encuentra
el mayor número de árboles positivos a X. citri
pv. citri, siendo el municipio de Reynosa el que
mantiene una fuerte asociación entre X. citri pv.
citri y P. citrella.
Palabras clave
Bacteria, cancro, cítricos, distribución, minador.
determine differences between municipalities;
the association was made using correspondence
analysis. Results. The results showed that the
number of trees was positive for X. citri pv. citri
was different in San Fernando, while the number
of negative trees was similar between municipa-
lities. In addition, the number of trees testing
positive for X. citri pv. citri where the presence
of P. citrella was observed was more frequent in
Reynosa, while the number of negative trees was
more common in Matamoros; San Fernando did
not record any positive trees where P. citrella was
present. Conclusion. In the municipalities of
Matamoros and Reynosa, there is higher num-
ber of trees positive for X. citri pv. citri, with the
municipality of Reynosa maintaining a strong as-
sociation between X. citri pv. citri and P. citrella.
Keywords
Bacterium, canker, citrus, distribution, leafminer.
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La literatura sustenta que la diseminación de X. citri pv. citri ocurre por el agua libre
que se encuentra en las hojas (que al gotear salpica nuevos brotes), por el transporte de
material contaminado, y por las galerías causadas por las larvas del minador de la hoja de
los cítricos Phyllocnistis citrella (Stainton) (Mirzaee, 2015; Osdaghi, 2023), dado que
en dichas galerías X. citri pv. citri prospera favorablemente abarcando casi toda la lesión;
en donde incluso se detecta que los hospederos tolerantes pueden volverse susceptibles
a la enfermedad (DGSV-DCNRF, 2022). Esto hace necesario que se determine la
interacción espaciotemporal entre X. citri pv. citri y P. citrella. El objetivo del estudio
fue comparar y asociar la interacción espaciotemporal entre Xanthomonas citri pv. citri y
Phyllocnistis citrella en árboles de Citrus aurantifolia en los municipios de San Fernando,
Matamoros y Reynosa, del estado de Tamaulipas, México.
Materiales y métodos
Área de estudio
El estudio se realizó, de noviembre 2020 a diciembre 2024, en árboles de limón mexicano
(C. aurantifolia) ubicados en la vía pública, traspatios y viveros comerciales de los municipios
de San Fernando, Matamoros y Reynosa, del estado Tamaulipas, México (figura 1). Las
condiciones climáticas asociadas a estos municipios varían, por lo que se encuentran tempe-
raturas de los 20 a los 24 °C, y precipitaciones entre los 400 y 700 mm (INEGI, 2022).
Diagnóstico de Xanthomonas citri pv. citri y registro de Phyllocnistis citrella
El diagnóstico de los árboles de limón mexicano positivos y negativos a X. citri pv. citri se
dictaminó mediante la prueba de reacción en cadena de la polimerasa (PCR) por parte del
laboratorio de Biotecnología del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y
Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental de Río Bravo, Tamaulipas, siguiendo las reco-
mendaciones del Protocolo de Diagnóstico Fitosanitario (SADER-SENASICA, 2018).
Para la detección del patógeno, se emplearon dos pares de cebadores: XACF/XACR
(XACF: 5’-CGTCGCAATACGATTGGAAC-3’; XACR: 5’-CGGAGGCATT-
GTCGAAGGAA-3’), dirigidos a la amplificación del gen hrpW, y J-Rxg/J-RXc2
(J-Rxg: 5’-GCGTTGAGGCTGAGACATG-3’; J-RXc2: 5’-CAAGTTGCCTCG-
GAGCTATC-3’), que amplifican regiones del espaciador transcrito interno (ITS) entre
los genes 16S y 23S del ADNr (Cubero y Graham, 2002; Park et al., 2006). La PCR
con los cebadores XACF/XACR se llevó a cabo en un volumen de reacción de 25 μl,
que contenía: tampón Taq 1×1.5 mM de MgCl2, 0.10 μM de cada cebador, 0.25 mM
de cada dNTP, 0.01 % de gelatina y 2 U de ADN polimerasa Taq. Las condiciones de
amplificación fueron: desnaturalización inicial a 94 °C durante cinco minutos; seguida de
30 ciclos de 94 °C por 15 segundos, 60 °C por 30 segundos y 72 °C por 30 segundos; con
una extensión final a 72 °C durante siete minutos. Para la amplificación de las secuencias
ITS con los cebadores J-Rxg/J-RXc2, la mezcla de reacción (25 μl) contenía: tampón Taq
1×, 1.5 mM de MgCl2, 0.04 μM de cada cebador, 0.2 mM de cada dNTP y 1 U de
ADN polimerasa Taq. Las condiciones del ciclaje fueron: desnaturalización inicial a 95
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°C durante dos minutos; seguida de 35 ciclos de 95 °C por 60 segundos, 58 °C por 70
segundos y 72 °C por 75 segundos; con una extensión final a 72 °C durante 10 minutos.
Figura 1
Ubicación geográfica de los árboles de limón mexicano, Citrus aurantifolia (Christm.)
Swingle, en San Fernando, Matamoros y Reynosa, en Tamaulipas, México
El protocolo se estandarizó en un termociclador BIO-RAD modelo T 100TM, y fue-
ron incluidos controles negativos. Por otra parte, el registro de P. citrella se realizó en
función de la presencia de las galerías causadas por las larvas (figura 2); no se consideró
la frecuencia de las galerías por árbol.
Análisis estadístico
El número de árboles de C. aurantifolia, con síntomas del cancro de los cítricos o la pre-
sencia de P. citrella, positivos y negativos a X. citri pv. citri, fueron sometidos a un análisis
de normalidad mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov. Después, para estimar dife-
rencias entre municipios, los datos fueron analizados a través de un análisis de varianza,
y una comparación de medias de Tukey (Henson, 2015). Además, se realizó el Análi-
sis Multivariado Permutacional de una vía (PERMANOVA de una vía), basado en la
medida de distancia de Bray-Curtis, mediante 9 999 permutaciones (Anderson, 2017).
Finalmente, para asociar el número de árboles positivos y negativos con los municipios
se utilizó el análisis de correspondencia (Beh y Lombardo, 2025). Todas las pruebas se
realizaron con un nivel de significancia del 0.05.
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Figura 2
Galerías causadas por las larvas de Phyllocnistis citrella (Stainton) y síntomas del cancro
de los cítricos en las hojas de los árboles de Citrus aurantifolia (Christm.) Swingle
Resultados
En total se inspeccionaron 643 árboles, donde el 40.27 % (259) fueron negativos y el
59.72 % (384) positivos a X. citri pv. citri (figura 3). De los árboles negativos, el 98.45 %
(255) fueron de traspatio, el 1.15 % (3) de vía pública y el 0.38 % (1) de viveros comer-
ciales. En contraste, de los árboles positivos, el 98.95 % (380) fueron árboles de traspatio
y el 1.04 % (4) de vía pública.
En la reacción de PCR realizada con los cebadores XACF/XACR, dirigidos al gen
hrpW con un producto esperado de 561 pb (figura 3a), se detectó amplificación específica en
las muestras 0001, 0002, 0004, 0006, 0008, 0010 y 0011, las cuales presentaron bandas
definidas en la posición correspondiente al tamaño esperado, lo que confirma un diagnóstico
positivo para la presencia de X. citri pv. citri. En contraste, las muestras 0003, 0005, 0007,
0009, 0012 y 0013 no mostraron bandas visibles, por lo que se consideran negativas. Por
su parte, la PCR con los cebadores J-Rxg/J-RXc2, dirigidos a la región ITS del ADNr
16S-23S, con un producto esperado de 179 pb (figura 3b), mostró amplificación positiva
en todas las muestras analizadas, correspondientes a los carriles 0186 al 0199. Las bandas
obtenidas fueron de intensidad uniforme y concordantes con el tamaño esperado, lo que
evidencia una detección consistente del ADN bacteriano en todas las muestras evaluadas.
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Figura 3
Diagnóstico molecular de Xanthomonas citri pv. citri en árboles de limón mexicano
(Citrus aurantifolia) mediante PCR
(a) Reacción amplificada utilizando los cebadores XACF/XACR dirigidos al gen hrpW (tamaño esperado:
561pb). (b) Reacción con los cebadores J-Rxg/J-RXc2 dirigidos a la región ITS de los genes 16S-23S del
ADNr (tamaño esperado: 179 pb). MPM: marcador de peso molecular; MATRIZ (+): control positivo;
(–): control negativo. Las muestras que muestran una banda definida en la posición correspondiente al
tamaño del amplicón esperado se consideran positivas para la presencia del patógeno, mientras que aquellas
sin banda visible se interpretan como negativas.
Del total de árboles negativos a X. citri pv. citri, San Fernando aportó el 6.56 % (17),
Matamoros el 84.16 % (218) y Reynosa el 9.26 % (24); donde, aquellos donde se re-
gistró la presencia de P. citrella, alcanzaron niveles de 82.35 % (14) para San Fernando,
97.24 % (212) para Matamoros y 100 % (24) para Reynosa (figura 4).
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Figura 4
Número de árboles de Citrus aurantifolia (Christm.) Swingle negativos a Xanthomonas
citri pv. citri (Hasse), con síntomas del cancro de los cítricos o la presencia de Phyllocnistis
citrella (Stainton), en San Fernando, Matamoros y Reynosa, en Tamaulipas, México
Por otro lado, del total de árboles positivos a X. citri pv. citri, San Fernando contribuyó
con 0.52 % (2), Matamoros con 34.89 % (134) y Reynosa con 64.58 % (248). En San
Fernando no se detectaron árboles positivos a X. citri pv. citri donde P. citrella estuviera
presente, mientras que en Matamoros y Reynosa fueron de 5.97 % (8) y 14.91 % (37),
respectivamente (figura 5).
Figura 5
Número de árboles de Citrus aurantifolia (Christm.) Swingle positivos a Xanthomonas
citri pv. citri (Hasse), con síntomas del cancro de los cítricos o la presencia de Phyllocnistis
citrella (Stainton), en San Fernando, Matamoros y Reynosa, en Tamaulipas, México
Los resultados de la prueba de Kolmogorov-Smirnov indicaron que el número de árboles
positivos siguen una distribución de tipo normal (P > 0.05), mientras que, el número de
árboles negativos no cumplieron con el supuesto de normalidad (P < 0.05). El análisis
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de varianza y la prueba de comparación de medias de Tukey revelaron que el número de
árboles positivos fue diferente en el municipio de San Fernando (P < 0.05). En contras-
te, la prueba de PERMANOVA indicó que el número de árboles negativos fue similar
en los tres municipios (F = 0.65, P > 0.05).
El análisis de correspondencia mostró asociaciones estadísticamente significativas entre
el número de árboles positivos y negativos a X. citri pv. citri en San Fernando, Matamoros
y Reynosa (X2 gl = 6 = 229.44, P < 0.001); los dos primeros ejes explicaron de forma
conjunta el 100 % de la variación de los datos (figura 6). El número de árboles positivos,
donde se registró la presencia de P. citrella, fue más frecuente para Reynosa; mientras que
el número de árboles negativos fue más común en Matamoros. En contraste, el número
de árboles negativos donde se contempló la sintomatología del cancro cítrico fue mayor
en San Fernando y Matamoros; en tanto que el número de árboles positivos mostró un
diámetro e inclinación cercano al promedio, por lo que fue independiente del municipio.
Figura 6
Análisis de correspondencia que asocia el número de árboles de Citrus aurantifolia
(Christm.) Swingle, con síntomas del cancro de los cítricos o la presencia de
Phyllocnistis citrella (Stainton), positivos y negativos a Xanthomonas citri pv. citri
(Hasse), en San Fernando, Matamoros y Reynosa, en Tamaulipas, México
Donde: CR (+) = árboles positivos donde se contempló los síntomas del cancro cítrico, MN (+) árboles
positivos donde se registró la presencia de P. citrella, CR (-) árboles negativos donde se contempló los
síntomas del cancro de los cítricos, MN (-) árboles negativos donde se registró la presencia de P. citrella.
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Discusión
A pesar de que P. citrella no se considera un vector de X. citri pv. citri (Diepenbrock et
al., 2024) existen estudios que mencionan que el daño causado por sus larvas aumenta la
incidencia de la bacteria (Riasat et al., 2020; Naqvi et al., 2022); sin embargo, en nues-
tro estudio, P. citrella sólo contribuyó con 20.88 % (45) de los árboles positivos, por lo
que la intensidad de la enfermedad no aumentó con la presencia de las lesiones causadas
por las larvas (Dilarri et al., 2024). Aunque este resultado posiblemente se debe a que
el 98.95 % de los árboles positivos se encontraban en los traspatios de los municipios, de
los cuales San Fernando y Matamoros mantienen características semejantes a un agro-
ecosistema, donde se practican actividades culturales, sociales, biológicas y agronómicas
(Salazar-Barrientos et al., 2015; Terán-Samaniego et al., 2025). Por ello, sería lógico
suponer que el control de plagas mediante el vertimiento de agua jabonosa en la planta
(Montemayor et al., 2007) conllevó a registrar el menor número de árboles positivos con
presencia de P. citrella para estos municipios. Este argumento también explicaría por-
que en Reynosa se registró el mayor número de árboles positivos, dado que, para este
municipio, los árboles de traspatio son aquellos que están dentro de una casa-habitación,
en donde es poco probable que se practiquen actividades de control, conllevando a la
proliferación de X. citri pv. citri y P. citrella.
Por tanto, aunque no se consideró para este estudio una posible estrategia de control,
para minimizar este efecto sería la implementación del control biológico para P. citrella,
que tiene reportes de 57 % de control en áreas libres de aplicaciones químicas; donde el
parasitismo contribuye con el 50 % (Browning y Peña, 1995; Amalin et al., 2002). Sin
embargo, aunque en México se tienen reportadas 14 especies de parasitoides nativos para
P. citrella, el impacto de estos no fue evaluado de manera eficaz (Perales et al., 1999);
por lo que en primer lugar sería recomendable que se evalué el parasitismo natural de
las especies reportadas para Tamaulipas (Ruíz et al., 2001). Un posible inicio sería que
se estimé el parasitismo de Zagrammosoma multilineatum (Ashmead) (Hymenoptera:
Eulophidae), el cual representa el 46.2 % de los parasitoides de P. citrella reportados
para México (Legaspi et al., 2001).
Por otro parte, el no considerar la frecuencia de las galerías causadas por las larvas
por cada hoja del árbol, también pudo influir en este resultado, teniendo en cuenta que
la tasa de infección en las hojas alcanza un 75 %, cuando P. citrella está presente (Sohi y
Sandhu, 1968; Heppner, 1993; Chagas et al., 2001). En las hojas, el primer síntoma del
cancro cítrico aparece entre los primeros cuatro y siete días después de la inoculación de X.
citri pv. citri (Shahbaz et al., 2023) y, aunque las galerías de P. citrella pueden aparecer
entre los primeros cuatro días, después de la eclosión de los huevos (Grafton-Cardwell
et al., 2008) no se tiene la certeza de que P. citrella facilite la infección por X. citri pv.
citri (Hall et al., 2010); no obstante, las hembras de P. citrella generalmente ovipositan
huevos de manera individual en el envés de las hojas en desarrollo (Rathod et al., 2020),
las cuales están reportadas como altamente susceptibles para X. citri pv. citri (Fu et al.,
2020; Liu et al., 2024). Esto hace necesario que en futuros estudios se contemple el ciclo
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biológico completo del insecto, con la finalidad de obtener resultados más sólidos en cuanto
a la participación de P. citrella en la exacerbación del cancro cítrico (Hall et al., 2010).
Es esencial que este tipo de resultados y recomendaciones sean aplicables en
función de la variedad de cítrico evaluada, debido a que tanto el control biológico de P.
citrella como la incidencia del cancro de los cítricos pueden variar en función del tipo
de hospedero (Amalin et al., 2002; Grafton-Cardwell et al., 2008; Hall et al., 2010);
por lo que nuestros resultados constituyen el primer antecedente entre la interacción
espaciotemporal de X. citri pv. citri y P. citrella en los árboles de C. aurantifolia del
noreste de Tamaulipas, México. Aunque es evidente que en futuros estudios se deben
contemplar otro tipo de variables, como las condiciones climáticas asociadas, las cuales
están íntimamente relacionadas con la biología de X. citri pv. citri y P. citrella (Nawaz et
al., 2021; Hameed et al., 2022), esto permitirá identificar el momento más idóneo para
la liberación de enemigos naturales y aplicaciones químicas que minimicen el impacto de
X. citri pv. citri y P. citrella. Finalmente, los resultados presentados pueden incorporarse
como información base para el diseño de los planes de manejo integrado en contra del
cancro de los cítricos; por ejemplo, se sugiere que se implemente nuevas estrategias de
control como el uso del control biológico para P. citrella, y que estas sean mayormente
dirigidas al municipio de Reynosa, con el objetivo de reducir la propagación de X. citri
pv. citri; más aún, si se considera que no todos los propietarios de los traspatios permiten
la erradicación de árboles enfermos.
Conclusiones
En los municipios de Matamoros y Reynosa, del estado de Tamaulipas, se concentró el
mayor número de árboles infectados con X. citri, destacando el municipio de Reynosa
por presentar una asociación significativa entre X. citri pv. citri y P. citrella.
Agradecimientos
Al Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Tamaulipas (CESAVETAM) por compartir
la base de datos, y a los revisores que contribuyeron de forma significativa para la mejora
del artículo.
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