AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA • 29
Daine Hernandez-OchandÃa et al. AIA. 2024. 28: 29-42
ISSN-L 2683 1716
Avances en Investigación Agropecuaria 2024. 28: 29-42
ISSN-L 2683 1716
https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/
http://doi.org/10.53897/RevAIA.24.28.03
Respuesta de once genotipos de frijol común
(Phaseolus vulgaris) a poblaciones crecientes de
Meloidogyne incognita
Response of Eleven Common Bean (Phaseolus vulgaris) Genotypes
to Increasing Populations of Meloidogyne incognita
Daine Hernandez-OchandÃa* https://orcid.org/0000-0001-8936-6022
Roberto Enrique Regalado https://orcid.org/0000-0001-6721-9873
Ileana Miranda Cabrera https://orcid.org/0000-0001-6533-3277
Mayra G. RodrÃguez Hernández https://orcid.org/0000-0003-3394-6874
Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA), Cuba
* Autor de correspondencia: daineho@gmail.com
Recibido: 14 de noviembre de 2023
Aceptado: 17 de febrero de 2024
Publicado: 15 de marzo de 2024
Resumen
Objetivo. Establecer la capacidad como hos-
pedante de once cultivares de frijol negro más
extendidos en la provincia Mayabeque y de-
terminar su lÃmite de tolerancia. Materiales y
métodos. Para la preparación del inóculo se uti-
lizaron raÃces de tomate (Solanum lycopersicum
L., var Cambell-28) infestadas con Meloidogyne
incognita, en macetas de 1 kg de capacidad con
una mezcla de suelo ferrasol éutrico y estiércol
vacuno como abono orgánico (en proporción
1:1). Se establecieron siete tratamientos y un
testigo (sin inocular), los niveles poblacionales
fueron 0.125; 0.25; 1; 4; 16 y 64 J2/gramo de
suelo. Se calcularon los factores de reproducción
(FR) e Ãndice de reproducción (IR) de cada
Abstract
Objetive. Establish the host capacity of eleven
most widespread black bean cultivars in the Ma-
yabeque province and determine their tolerance
limit. Materials and methods. For the pre-
paration of the inoculum, tomato roots (Solanum
lycopersicum L., var Cambell-28) infested with
Meloidogyne incognita were used. Pots with a
capacity of 1 kg were used with a mixture of
eutric ferrasol soil and cow manure as organic
fertilizer (in a 1:1 ratio). Seven treatments and
one control (without inoculation) were establis-
hed; the population levels were 0.125; 0.25; 1;
4; 16 and 64 J2 per gram of soil. The reproduc-
tion factors (FR) and reproduction index (RI)
of each genotype were calculated, evaluating
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Introducción
El frijol común (Phaseolus vulgaris, L.) es la leguminosa de mayor consumo en América
Latina por ser fuente principal de proteÃnas, carbohidratos y minerales. Con su consu-
mo se cubren requerimientos básicos de la dieta diaria (Geps et al., 2005). En Cuba,
la producción de frijol se incrementó en los últimos años, destinándose en 2022, unas
27 485 ha para su cultivo (FAOSTAT, 2022); sin embargo, las producciones no sa-
tisfacen la demanda nacional, pues se caracteriza por sus rendimientos bajos debido a
la sensibilidad a factores bióticos y abióticos. Entre los factores bióticos que inciden en
sus bajos rendimientos se encuentran las plagas como insectos, hongos, bacterias, virus
y nematodos fitoparásitos.
Los fitonematodos representan plagas importantes de las leguminosas a escala
internacional (Sikora et al., 2005), en especial del frijol. Sin embargo, el daño de los
nematodos a los cultivos, frecuentemente, no resulta obvio y es necesario realizar estudios
de la biologÃa, ecologÃa e interacciones de estos con otros organismos para determinar el
impacto de la plaga sobre las plantas y establecer su manejo (Ferris y Noling, 1987).
Estos estudios deben realizarse para poder establecer el daño y la relevancia o no de los
nematodos como plaga del frijol, con el objetivo de hacer uso racional de los recursos
materiales y humanos.
genotipo, evaluando la resistencia y el efecto de
densidades poblacionales del nematodo sobre la
masa foliar de cada genotipo evaluado. Los datos
se procesaron través del paquete estadÃstico R y
se graficaron. Resultados. Se verificó que los
cultivares BAT-304, BAT-306, CUFIG-48,
CUL-156, Tomeguin-93, PL-8, P-248-1, Cau-
jeri-2170, Milagro Villareño y Güira-89, fueron
susceptibles a M. incognita (FR≥1), mientras
que Triunfo-70 fue resistente. BAT-306, tuvo
menor lÃmite de tolerancia (LT) (0,002 J2 /g
de suelo y Triunfo-70 el más alto (0.75). La
mayor pérdida de masa foliar (85%) la alcanzo
BAT-306 y la menor Triunfo-70 (20%). Con-
clusión. Los cultivares CUFIG-48, CUL-156,
Tomeguin-93, PL-8, P-248-1, Caujeri-2170,
Milagro Villareño y Guira-89 fueron suscepti-
bles a M. incognita.
Palabras clave
Meloidogyne, comportamiento, tolerancia,
susceptible, resistente y Factor de Reproduc-
ción (FR).
the resistance and the effect of population den-
sities of the nematode on the leaf mass of each
genotype evaluated. The data were processed
through the R statistical package and graphed.
Results. It was verified that the cultivars BAT-
304, BAT-306, CUFIG-48, CUL-156, To-
meguin-93, PL-8, P-248-1, Caujeri-2170, Mi-
lagro Villareño and Güira-89, were susceptible
to M. incognita (FR≥1), while Triunfo-70 was
resistant. BAT-306, had the lowest Tolerance
Limit (LT) (0.002 J2 /g of soil and Triunfo-70
the highest (0.75). The greatest loss of leaf
mass (85%) was achieved by BAT-306 and
the lowest Triunfo- 70 (20%). Conclusion.
The cultivars CUFIG-48, CUL-156, Tome-
guin-93, PL-8, P-248-1, Caujeri-2170, Mi-
lagro Villareño and Guira-89 were susceptible
to M. incognita.
Keywords
Meloidogyne, behavior, tolerance, susceptible,
resistant and Reproduction Factor (RF).
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Los nematodos agalleros (Meloidogyne spp.) reducen las producciones de frijol en
campo entre 50 y 90%. En este género, sobresale la especie, Meloidogyne incognita
(Kofoid y White) Chitwood, que posee una gama de hospedantes potenciales de más de
3 000 especies de plantas y que afectan al frijol en numerosas partes del mundo (Sikora
et al., 2005). En Cuba, M. incognita es la especie más distribuida (Fernández et al.,
1998) y aunque, se informó en varias leguminosas (MartÃnez et al., 2006), no se poseen
datos recientes acerca de la capacidad como hospedantes de cultivares que se utilizan
en Cuba y de los daños que provoca en estos. El uso de cultivares resistentes representa
una opción deseable de manejo de plagas; sin embargo, no siempre se posee información
acerca del comportamiento de los cultivares de uso habitual frente a nematodos agalleros.
Fernández et al. (1998) informaron que los cultivares BAT (53; 58VR; 304; 482;
518), Bolita 11; Cuba C-25-9-N, Cuba C-25-9-R, Guamá 23VR, Güira 89, ICA
Pijao, Hatuey y Velasco largo se comportaron como susceptibles o muy susceptibles a
Meloidogyne incognita (razas 1, 2 y 3), Meloidogyne arenaria (Neal) Chitwood (raza
2), Meloidogyne javanica (Trueb) y Meloidogyne hapla Chitwood.
Los estudios para establecer el lÃmite de tolerancia y la reacción de cultivares de un
hospedante ante niveles poblacionales del nematodo son elementos básicos para establecer
adecuadas medidas de manejo desde el punto de vista biológico y económicamente
racionales. Este tipo de estudio resulta escaso en Cuba y, en el caso del frijol, sólo se
cuenta con un informe aislado de la capacidad como hospedante de cultivares seleccionados
(Hernández-OchandÃa et al., 2016). El objetivo de este trabajo fue establecer la capacidad
como hospedante de once genotipos de frijol negro, determinar su lÃmite de tolerancia y
establecer las categorÃas de susceptible, tolerante o resistente a Meloidogyne incognita de
cada genotipo evaluado.
Materiales y métodos
Preparación del inóculo
La investigación se desarrolló en el Laboratorio de NematologÃa AgrÃcola del Centro
Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA), provincia Mayabeque; para la prepa-
ración del inóculo se tomaron raÃces de tomate (Solanum lycopersicum L., var Cam-
bell-28), que se utiliza como planta hospedante de una población pura de M. incognita
proveniente de frijol negro cv Cuba-cueto, identificada morfológica y molecularmente, y
que se mantiene de forma permanente como parte de la colección de poblaciones puras
de nematodos agalleros.
Se utilizaron macetas de 1 kg de capacidad donde se colocó una mezcla de suelo
ferrasol éutrico y estiércol vacuno como abono orgánico (en proporción 1:1), previamente
esterilizado al vapor a 121 ºC (dos horas). Se evaluaron once genotipos de frijol negro
(BAT-304, TomeguÃn -93, CUL-156, CUFIG-48, Güira-89, PL-8, Caujeri 2 170,
Milagro Villareño, P-248-1, BAT-306 y Triunfo -70), los cuales se inocularon, previo
a la siembra, con Rizobium sp. Se colocó una semilla por maceta y se esperó un perÃodo
de 15 dÃas para que las plantas estuvieran listas para ser inoculadas. El inóculo (juveniles
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de segundo estadio (J2) se obtuvo utilizando el método de Bandejas de Hemming y
Whitehead modificadas y se introdujo en el suelo a través de cuatro orificios practicados
sobre el sistema radical y en la zona cercana al tallo, siguiendo la metodologÃa de Coyne
et al. (2014). Se establecieron siete tratamientos por cultivar testigo (sin nematodos) y
seis niveles poblacionales: 0.125; 0.25; 1; 4; 16 y 64 J2/gramo de suelo (equivalentes a
125; 250; 1 000; 4 000; 16 000; 64 000 juveniles por maceta).
Diseño experimental
Las macetas se dispusieron siguiendo un diseño completamente aleatorizado, donde los
cultivares inoculados con cada nivel constituyeron los tratamientos, con siete repeticiones
(macetas) cada uno. Las plantas se mantuvieron 60 dÃas en los aisladores biológicos, y
recibieron riego en dÃas alternos, con evaluaciones semanales del estado sanitario de los
experimentos. Concluido el perÃodo, las plantas se extrajeron y se trasladaron al labora-
torio para ser procesadas.
La población final (Pf) se estableció mediante la suma de la población extraÃda de las
raÃces, utilizando el método de Hussey y Barker (1973) y los especÃmenes obtenidos del
suelo. Estos últimos se extrajeron de tres submuestras (100 gramos cada una) del suelo
de cada réplica, que se procesaron por el método Bandejas de Hemming y Whitehead
modificadas (Coyne et al., 2014). Las soluciones se cuantificaron a través del conteo
directo de los J2 (juveniles infestivos) en un microscopio estereoscopio Zeiss® con 160
aumentos.
Parámetros evaluados
• Factor de reproducción (FR): parámetro que establece la cantidad de veces que
se reprodujo la población inicial (Pi), donde FR= Población final (Pf) / Pi.
• Categorización de capacidad como hospedante: para ello se emplearon las ca-
tegorÃas establecidas por Ferris et al. (1993): hospedante excelente (FR≥ 10),
buen hospedante (1<FR<10), hospedante de mantenimiento (FR=1) y pobre
o no hospedante (0<FR<1).
• Se determinó el Ãndice de reproducción (IR), según la formula:
IR= Número de huevos y J2 producidos en cultivar susceptible ÷ número
de huevos y juveniles producidos en el cultivar resistente (a evaluar) x 100
y para su clasificación se consideró el valor del IR, asignándoles las catego-
rÃas establecidas por Taylor (1967) y que fueran validados posteriormente por
Trianthaphyllou (1975) y Hadisoeganda y Sasser (1982), donde las plantas
cuyo IR fue mayor de 50% son catalogadas como susceptibles; 25≤IR≤50%
ligeramente resistentes (LR); 10≤IR≤25% son moderadamente resistentes
(MR) y 1≤IR≤10% son muy resistentes (R); y donde el IR<1%, las plantas
se comportan como altamente resistentes o inmunes (AR) al nematodo.
• Para establecer la relación entre densidades poblacionales iniciales (Pi) de M.
incognita y el crecimiento de once genotipos de frijol negro se utilizó la Función de
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Daño, con el Modelo Exponencial de Seinhorst (1965; 1970): y=m + (1-m)
z
Pi-T; donde y es la masa fresca relativa (y=1 para Pi<T); m es la producción
mÃnima relativa y corresponde al valor de y cuando las poblaciones del nemato-
do son muy elevadas; Pi es la población del nematodo al momento de la siem-
bra, expresada en huevos o ejemplares/cm3 de suelo; T es el lÃmite de tolerancia
o población máxima que soporta una planta sin que su rendimiento o variable
agronómica evaluada (en este caso masa fresca aérea) sean reducidas; z es una
constante menor a 1, generalmente z-T es medianamente igual a 1.05. Estos
parámetros se determinaron empleando el paquete estadÃstico SAS, versión 9.0.
• Se determinaron las relaciones de las densidades poblacionales iniciales (Pi) y
finales (Pf) de la especie dominante de M. incognita en once cultivares de frijol
negro, utilizando el modelo de Seinhorst (1966): Pf= , donde E=
densidad de equilibrio y a= tasa máxima de multiplicación. Los parámetros del
modelo se estimaron en el paquete estadÃstico R 3.0.5
Resultados
Todos los genotipos evaluados (BAT-304, TomeguÃn -93, CUL-156, CUFIG-48, Güira-89,
PL-8, Caujeri 2170, P-248-1, BAT-306, Milagro Villareño) resultaron hospedantes de
M. incognita y se comportaron como susceptibles ante el nematodo (cuadro 1), permitien-
do la reproducción del nematodo, excepto el genotipo Triunfo-70 que resultó resistente,
solamente se comportó como susceptible en el último nivel poblacional. Aunque no se
produjeron diferencias significativas entre los cultivares en cuanto al valor del parámetro
FR en presencia de diferentes niveles Pi, se pudo constatar que los mayores valores de
este parámetro obtuvieron el cultivar BAT-304, y los menores el Triunfo-70.
El FR de los cultivares, en presencia de diferentes densidades poblacionales iniciales
(Pi), fue variable y se confirmó que los mayores valores de este parámetro los obtuvieron los
cultivares BAT-304 y BAT-306; mientras que los menores se produjeron en Triunfo-70
(cuadro 1), sin embargo, todos los cultivares, excepto Triunfo-70 exhibieron valores del
IR superiores de 50% a partir de la densidad Pi de 1 J2 de M. incognita x g/de sustrato,
ratificando la categorÃa de susceptibles (cuadro 1)
El lÃmite de tolerancia estimado (T) fue diferente para los cultivares evaluados
(figura 1), el menor valor del T fue el de BAT-306; mientras que, el mayor lo presentó
Triunfo-70 (cuadro 2). Los valores del T para los cultivares de frijol negro estuvieron entre
0.12 y 0.59 juveniles x g de sustrato (cuadro 2) para los susceptibles y fue mayor para
Triunfo-70 (2.85). El valor menor de m lo exhibió CUFIG-48, seguido de Triunfo-70;
mientras que la mayor pérdida fue en BAT-306 (cuadro 1). Todos los cultivares, excepto
Triunfo-70 exhibieron valores del IR superiores a 50% a partir de la densidad Pi de 1 J2
de M. incognita x g de sustrato, ratificando la categorÃa de susceptibles.
En presencia de densidades poblacionales iniciales (Pi de 0.125 J2 huevos x g de
sustrato.1), todos los cultivares se comportaron como Ligeramente Resistentes, excepto
Milagro Villareño, que se comportó asà hasta la densidad de Pi≤1 J2 huevos x g de
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sustrato.1. Los cultivares Guira-89 y BAT-306 fueron susceptibles cuando crecieron
en todas las densidades poblaciones; mientras que Triunfo-70 se ratificó como cultivar
resistente a M. incognita.
Cuadro 1
Factor de reproducción (FR) alcanzado por Meloidogyne incognita en cada genotipo,
en presencia de niveles poblacionales crecientes del nematodo y categorÃa alcanzada
por cada genotipo a través de Ãndice de reproducción (IR)
Densidad poblacional inicial (J2-huevos x g/suelo)*
0.125 0.25 1 4 16 64
Cultivares Factor de reproducción (FR) IR Cat
BAT-306 6.1a6.1a6.2a7.1a7.8b8.0a75.4 S
BAT-304 7.1a7.1a7.2a7.1a7.5a8.0a75.0 LR-S
Caujeri 2170 1.5c2.0c2.3a2.5a3.0b3.5b74.3 LR-S
Guira-89 3.5b3.8b4.0a4.2a4.5b4.9b72.0 LR-S
P-248-1 2.5c2.6c3.2a3.5a4.0b4.1b70.3 LR-S
Tomeguin-93 3.1b3.2b4.0b4.5a5.0b5.1b61.5 LR-S
PL-8 3.2b3.4b3.2b4.0a4.5a4.8b62.0 LR-S
CUFIG-48 3.1b3.4b4.5b5.1b5.8b6.0a60.0 LR-S
CUL-156 2.3b2.4b2.8c3.0a3.2a3.8b58.5 LR-S
Milagro Villareño 2.36b2.38b3.0a3.25a4.0b4.1b- LR
Triunfo-70 0.23c0.5c0.7a0.8a0.9b1.2c2.5 R
E.E. 2.05 2.81 0.91 0.29 0.66 0.22
P 0.001 0.001 0.001 0.001 0.002 0.004
* J2-huevos/gramo de suelo. LR: ligeramente resistente; S: susceptible; R: resistente; Cat: CategorÃa de
cultivares cubanos de frijol a M. incognita.
El lÃmite de tolerancia estimado (T) fue diferente en todos los cultivares evaluados
(cuadro 2), el menor valor de T fue el del cultivar BAT-306, mientras que el mayor
lo presentó Triunfo-70. Los valores mayores de (T) se registraron en los cultivares
CUFIG-48, seguidos de Tomeguin-93 y CUL-156, cuando su Pi fue menor de 5 J2 x g
de sustrato. (figura 1). Los valores de Pf en los cultivares BAT-304, Pl-8, Caujeri-2170,
Guira-89, P-248-1 y Milagro Villareño, fueron de entre 60 y 80 J2 /g de suelo (figura
1); mientras que, en Triunfo-70 se produjeron los menores valores. Los valores de T para
todos los cultivares de frijol negro estuvieron entre 0.12 y 0.59 juveniles x gramo/suelo,
donde Triunfo-70 alcanzó el mayor valor; sin embargo, todos los valores de T obtenidos
se encontraron en bajas densidades poblacionales en suelo; siendo un punto a tener en
cuenta por los agricultores, quienes deberán extremar las medidas para disminuir las
poblaciones de M. incognita en los suelos antes de sembrar estos cultivares de frijol negro.
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Cuadro 2
Valores de T (tolerancia) calculado a través de la primera ecuación de Seinhorst para
once cultivares de frijol negro
Cultivar T (tolerancia)
expresado en número de juveniles por gramo de sustrato en Pi
BAT-306 0.02
Triunfo-70 2.85
CUL-156 0.58
CUFI-48 0.21
BAT-304 0.12
Milagro Villareño 0.18
TomeguÃn-93 0.86
PL-8 0.46
P-248-1 0.59
Guira-89 0.22
Caujeri 2170 0.21
Figura 1
Relación entre la masa fresca relativa de once cultivares de frijol y densidades
poblacionales iniciales (Pi) crecientes de M. incognita
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