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Carolina Valdespino et al. Aia. 2024, 28: 3-19
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Avances en Investigación Agropecuaria 2024. 28: 3-19
ISSNe 2683 1716
https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/
http://doi.org/10.53897/RevAIA.24.28.01
Plaguicidas organoclorados: Respuesta de la
macrofauna en ranchos de Xico, Veracruz
Organochlorine Pesticides: Response of Macrofauna on Ranches in
Xico, Veracruz
Carolina Valdespino https://orcid.org/0000-0002-5688-6862
Lucrecia Arellano* https://orcid.org/0000-0001-6364-2447
Isabelle Barois https://orcid.org/0000-0003-3723-5471
Jaime Rendón von Osten https://orcid.org/0000-0002-3585-0211
Instituto de Ecología, A.C. Red de Ecoetología. Carretera Antigua a Coatepec no 351.
El Haya. Xalapa, Veracruz, México. CP 91073.
*Autor de correspondencia: lucrecia.arellano@inecol.mx
Resumen
Objetivo. Determinar la presencia y concen-
traciones de plaguicidas organoclorados en
el suelo de ranchos lecheros con producción
rústica y tecnificada y analizar la presencia y
abundancia de taxones de la macrofauna del
suelo y su relación con las concentraciones de
plaguicidas organoclorados del suelo. Mate-
riales y métodos. Se caracterizaron zonas
dentro de cada rancho, de acuerdo con las ac-
tividades que los propietarios llevan a cabo en
cada uno y se efectuaron determinaciones de
concentración de familias de plaguicidas orga-
noclorados (∑DDT, ∑HCH, ∑Heptacloro,
∑Endosulfan, ∑Clordano, ∑Drines) y del -
mero de individuos de los grupos taxonómicos
de la macrofauna del suelo. Resultados. Se
encontró una relación negativa, aunque no sig-
nificativa, entre las concentraciones medidas y el
número de organismos. Se reportaron las curvas
de rango abundancia de los grupos evaluados
para cada rancho, analizando la importancia
Abstract
Objective. Determine the presence and concen-
trations of organochlorine pesticides in the soil of
dairy farms with rustic and technified production
and to analyze the presence and abundance of soil
macrofaunal taxa and their relationship with the
concentrations of organochlorine pesticides in the
soil. Materials and methods. Zones within
each ranch were characterized according to the
activities carried out by the owners on each ranch
and determinations of concentration of organo-
chlorine pesticide families (∑DDT, ∑HCH,
∑Heptachlor, ∑Endosulfan, ∑Chlordane,
∑Drins) and the number of individuals of the
taxonomic groups of the macrofauna were eva-
luated. Results. A negative, although not signi-
ficant, relationship was found between measured
concentrations and number of organisms. Rank
abundance curves of the evaluated groups were
reported for each ranch, analyzing the relative
importance of the taxa found. In some ranches,
the pastures have amounts of organochlorines be-
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Introducción
El suelo es un recurso natural fundamental con influencia sobre el ambiente y la eco-
nomía local, regional y mundial; de él dependen, en gran medida, la supervivencia y el
bienestar de la población actual y de las generaciones futuras. Conservar sus propieda-
des es una prioridad en los sistemas de producción ganadera, por las implicaciones que
la condición del suelo tiene en la productividad en los agostaderos; sin embargo, aunque
hay productores que están realizando ganadería regenerativa o están en la transición a la
mejora de la actividad, aún existen problemas importantes por el uso de prácticas de ma-
nejo inadecuadas (labranza, sobrepastoreo, uso inadecuado de fertilizantes, deposición
y acumulación de residuos orgánicos, aguas residuales, fármacos y agroquímicos) que no
permiten tal conservación.
Los plaguicidas organoclorados (POC) son compuestos químicos que proporcionan
grandes beneficios por su aplicación sobre sistemas agrícolas y sobre el ganado para eliminar
patógenos, así como para la erradicación de vectores de enfermedades como la malaria
y el paludismo, causando, entre los años 1940-1970, impacto positivo en el desarrollo
de la población humana (Choudhary et al., 2018); sin embargo, su efecto nocivo sobre
poblaciones de fauna silvestre se reportó hacia los años de 1950, y desde finales de esa
década los hallazgos indican que los POC afectan funciones reproductivas en vertebrados,
por lo que son conocidos como desorganizadores endocrinos (Liu et al., 2020). Además,
por sus características químicas, los POC (que son hidrófobos y tienen estabilidad a
reacciones) permanecen en el ambiente sin degradarse, por períodos que varían desde
unos meses hasta décadas, dependiendo del compuesto del que se trate (Mlynarczuk et
al., 2020) y generando efectos nocivos, no sólo sobre la fauna silvestre sino sobre los
organismos del suelo. Al ser ingeridos por otros organismos, los POC entran a formar
parte de las cadenas alimenticias (Schanzer et al., 2022), como se reportó recientemente
relativa de los taxones encontrados. En algunos
ranchos, los potreros tienen cantidades de orga-
noclorados por debajo del límite de detección
de los instrumentos utilizados en el laboratorio,
asegurando una producción de leche libre de
estos plaguicidas. Conclusiones. Los plagui-
cidas organoclorados pueden permanecer largo
tiempo acumulados en el suelo, por lo que es
necesario usar otras formas para la solución de
problemas como las plagas y plantas no consu-
midas por el ganado, como el pastoreo racional
o el establecimiento de sistemas silvopastoriles.
Palabras clave
Agroquímicos, escarabajos estercoleros, lombri-
ces de tierra, pastizales, suelo.
low the detection limit of the instruments used in
the laboratory, assuring a milk production free of
these pesticides. Conclusions. Organochlorine
pesticides can remain accumulated in the soil for
a long time. It would be necessary to use rational
grazing or the establishment of silvopastoral sys-
tems to solve problems such as pests and eliminate
plants not consumed by livestock.
Keywords
Agrochemicals, dung beetles, earth worms,
pastures, soil.
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en la zona de estudio (Valdespino et al., 2017; 2022), y su efecto en cascada cambia
el tamaño poblacional de especies que se alimentan de ellos y altera funciones como la
remoción, el reciclaje y la descomposición de la materia orgánica (Pinheiro, 2015).
Los macroinvertebrados edáficos viven y se alimentan en el suelo, facilitando los pro-
cesos de descomposición, humificación y mineralización de la materia orgánica; son parte
importante para la descompactación del suelo (Blanchart et al., 1999), pues contribuyen
a mejorar su infiltración, estructura y porosidad (Subler y Kirsch, 1998: lombrices de
tierra), e incorporan la materia orgánica y reducen las pérdidas de nitrógeno (Nichols
et al., 2008: escarabajos estercoleros). Además, contribuyen en la desintegración de la
hojarasca e influyen en la aireación del suelo, por ejemplo, termitas y hormigas (Lobry de
Bruyn, 1999). Por su importancia funcional y alta diversificación, la macrofauna edáfica
puede ser utilizada como indicador de las condiciones del suelo (Pelosi et al., 2014).
Una revisión reciente sobre las causas de la disminución de los insectos (Sánchez-
Bayo y Wyckhuys, 2019) indica que, después de la conversión del hábitat para nuevos
usos del suelo, la aplicación de plaguicidas es la segunda amenaza para la persistencia
de entomofauna. Veracruz es reportado como el primer estado productor de ganado en
México: 4 571 170 cabezas, 13.5% del hato nacional (ENA, 2019), y existen reportes
previos de la presencia de POC en productos agrícolas y lácteos (Waliszewski, 2008). De
este modo, en este trabajo se buscó determinar la presencia y concentraciones de POC en
el suelo de ranchos lecheros en la parte central de dicho estado, con producción rústica
y tecnificada; además de determinar la presencia y abundancia de algunos grupos de la
macrofauna y analizar su relación con las concentraciones de POC del suelo.
Materiales y métodos
El estudio se llevó a cabo en el centro del estado de Veracruz, en el municipio de Xico
(figura 1) ubicado a 1 320 msnm. Pertenece a la cuenca del río La Antigua y tiene una
superficie de 179.64 km2. Su clima es templado-frío, su temperatura anual promedio es
de 18 °C y su precipitación anual oscila entre 1 500 y 2 000 mm. Su suelo es de tipo
andosol y su vegetación original era el bosque de niebla que sufre grandes pérdidas en su
extensión por cambios de uso de suelo para actividades agropecuarias (café y ganadería)
(Williams-Linera et al., 2002), así como para urbanización. Los potreros ocupan alre-
dedor del 38% de la superficie total del municipio y hay cerca de 3 500 cabezas vacunas
(Cruz-Rosales et al., 2016).
En el municipio de Xico hay 329 unidades de producción pecuaria (UPP) y en su
zona centro (1 285 y 1 800 msnm) existen 35 ranchos ganaderos lecheros, que sumados
ocupan 618 ha. Una descripción detallada de las características de la ganadería lechera
en el centro de Xico puede consultarse en Cruz-Rosales et al. (2016). Dentro del grupo
de propietarios interesados en hacer manejo más sustentable en su rancho, efectuando
actividades de conservación y manejo de sus suelos, se seleccionaron cuatro ranchos (cuadro
1): dos de ellos corresponden a ranchos tecnificados (T) y dos a ranchos rústicos (R).
Los ranchos están separados 2 113.1 ± 1 324.11 m entre sí.
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Figura 1
Ubicación de los ranchos en los que se efectuó esta investigación en el municipio de
Xico, estado de Veracruz, México
Cuadro 1
Características de los ranchos tecnificados (T) y rústicos (R) de la zona centro de
Xico, Veracruz
Características Ranchos tecnificados Ranchos rústicos
Equipos de apoyo 6 a 8 1 o 2
Cabezas vacunas totales (número) 30 a 50 < 25
Superficie con pastizales (ha) 6 a 20 2 a 12
Divisiones (número) 10 a 30 0 a 10
Cerco eléctrico casi todos
Cercas vivas No
Producción de leche (litros/día) 12 a 18 < 12
Destino de sus productos Nestlé® Queseros, fabricantes de yogurt o venta
directa a consumidores finales
Aplicaciones de herbicidas/año 1 0
Aplicaciones de desparasitantes/año 1 a 4 0 y 2
Aplicaciones de insecticidas Cada 20 o 30 días < 10 veces al año
Tipo de fertilizante Estiércol, químicos Estiércol
Quemas Escasas 0
Árboles en los potreros (número) 1-2 > 2
Residencia Xico o Xalapa Xico o en su rancho
Fuente: Cruz-Rosales et al. (2016).
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Medición de plaguicidas
Cada rancho se subdividió en 3-4 zonas, según el manejo que los propietarios llevan a
cabo, para un total de 14 zonas de acuerdo con el cuadro 3. En cada una de ellas se
evaluó la cantidad de POC a partir de muestras del suelo de los 10 cm superiores, se
utilizó un nucleador de 20 cm de diámetro para extraer 99 cm3 de muestra de suelo en
cruz, es decir, en cinco puntos ubicados dentro de cada zona, a modo de cubrir sus pun-
tos extremos y un punto central. Las muestras se mezclaron y se guardaron 200 g de la
muestra compuesta a partir de las cinco tomas, descartándose el resto. Las 14 muestras
compuestas se mantuvieron a temperatura baja (4 °C) durante el día de colecta en una
hielera con geles refrigerantes.
Las muestras se guardaron en un ultracongelador en el Laboratorio de Biología de
la Reproducción del Instituto de Ecología, A.C. (Inecol) hasta su procesamiento. Cada
muestra de suelo se procesó según la metodología modificada descrita en González-Jauregui
et al. (2014). El proceso de extracción de los plaguicidas, en vez de hacerse con el equipo
Soxhlet, se hizo con un horno de extracción MARs (CEM laboratories), después cada
muestra se purificó y se cuantificó en un cromatógrafo de gases (Varian 3800). Se usó
el estándar EPA CLP Organochlorine Pesticide Mx (de Sigma-Aldrich Supelco) que
permite la medición de n-hexano, tolueno, clordano, epóxido de heptacloro, heptacloro,
sulfato de endosulfan, β-endosulfan, endrin, clordano, (1α,2α,3β,4α,5β,6β)-1,2,3,4,5,6-
HCH, 2,2-bis(4-clorofenil)-1,1-dicloroetano, γ-1,2,3,4,5,6-hexaclorociclohexano,
(1α,2β,3α,4β,5α,6β)-1,2,3,4,5,6-HCH, dieldrin, aldrin, 1,1,1-tricloro-2,2-bis(4-
clorofenil)etano, (1α,2α,3α,4β,5α,6β)-1,2,3,4,5,6-HCH, 2,2-bis(p-clorofenil)-1,1-
dicloroetileno, isómero α endosulfan y endrin ketona. Para cada compuesto, los límites de
detección fueron 10 ng/mL para α, δ y γ HCH, heptacloro, aldrín, epóxido de heptacloro;
50 ng/mL para β HCH, endosulfan, α clordano, p,p’DDE, dieldrin, endrín, endrín
cetona; 100 ng/mL para endosulfan II, p, p’DDD, p,p’DDT y 150 ng/mL para aldehído
de endrín y sulfato de endosulfan. Los resultados se reportan en partes por millón (ppm),
como la sumatoria de los compuestos de la misma familia: ΣDDT, ΣDrines, ΣClordano,
ΣHCH, ΣHeptacloro y ΣEndosulfan.
Macrofauna del suelo
Se realizaron muestreos de macrofauna (organismos > 2 mm y < 20 cm) en el pasti-
zal y en el área aledaña al establo de los cuatro ranchos (donde se depositan muchos de
los residuos de estiércol, orina y paja). En el pastizal se tomaron cinco muestras en cruz
separadas de 50 m entre sí. En el área del establo se tomaron tres muestras en línea,
separadas 5 m entre sí. La macrofauna se extrajo de un monolito de suelo de 25 x 25 x
30 cm de profundidad mediante la metodología del Programa Internacional de Biología
y Fertilidad de Suelo Tropical (Anderson e Ingram, 1993; Moreira et al., 2008). El
monolito se desmoronó manualmente y se colectaron todos los organismos pertenecientes
a la macrofauna. Se depositaron en frascos con alcohol al 70%, que se llevaron al labo-
ratorio y se identificaron a nivel de orden o clase. Las larvas fueron colocadas en frascos
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con líquido pampel (Morón y Terrón, 1988). Todos los organismos se contaron para
estimar su densidad (individuos/m2), y las densidades que se presentan son el promedio
de las ocho muestras colectadas.
En cada rancho, en los potreros donde se revisaron los monolitos, también se colectaron
escarabajos estercoleros. Se delimitó una hectárea donde se colocaron nueve trampas de
caída, tres de ellas cebadas con estiércol vacuno, tres con heces humanas y tres con calamar,
con una separación de 50 m entre ellas, y se dejaron expuestas en campo durante 48 h.
Después, los individuos se colectaron, se registraron, se lavaron y se identificaron a nivel
de especie. La metodología fue diferente de la usada para otros grupos de macrofauna
por la dieta de los organismos, aunque las densidades se presentan en la misma escala que
para los demás grupos de macrofauna. Para la caracterización de los suelos de los ranchos
se tomaron submuestras de suelo en cruz/zona para entregar una muestra compuesta de
500 g en el laboratorio y obtener su pH, % carbono total (CT) y % nitrógeno total (NT).
Análisis de datos
Debido a que uno de los sitios rústicos no reportó químicos (POC) en el suelo, se llevaron
a cabo predicciones de los valores en este sitio utilizando métodos no paramétricos y el lí-
mite de detección correspondiente a cada compuesto. Para la comparación de las concen-
traciones de plaguicidas entre ranchos (tecnificados y rústicos) se usaron modelos lineales
generalizados, debido a la distribución de los datos. Se utilizaron análisis de correlación de
Spearman para conocer si existía relación entre la densidad de individuos de cada grupo
taxonómico y las concentraciones de los plaguicidas organoclorados persistentes. Todos los
análisis se efectuaron usando el programa R-Studio 4.2.2 (R-Development Core Team,
2021). Además, se elaboraron gráficos de rango abundancia con base en la densidad de
los diferentes grupos de macrofauna, para conocer sus relaciones de dominancia diversidad
en los potreros estudiados.
Resultados
Comparación de plaguicidas en los ranchos
El cuadro 2 resume algunas de las características de los suelos de cada rancho y en el cua-
dro 3 se muestra el número de plaguicidas encontrado en cada una de las zonas en que se
dividieron los ranchos muestreados. No se encontraron zonas de uso comparable en todos
los ranchos y ninguno de los ranchos presentó plaguicidas en todas las zonas muestreadas.
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Cuadro 2
Características del suelo y concentraciones de plaguicidas de cada rancho muestreado
en Xico, Veracruz, México
Ranchos pH C
(%)
N
(%)
∑Drines
(ppm)
∑HCH
(ppm)
∑Endosulfan
(ppm)
∑DDT
(ppm)
Tecnificados
T1 4.8 11 0.8 1.151 0.065 0.510 0.117
T2 5.0 8 0.7 11.019 0.535 5.857 4.471
Rústicos
R1 5.0 7 0.6 0.921 2.580 1.550 1.301
R2* 5.0 3 0.3 0.060 0.065 0.055 0.060
*Las concentraciones de plaguicidas organoclorados en R1 corresponden a predicciones de concentraciones
hechas por métodos no paramétricos con fines comparativos (T= ranchos tecnificados; R= ranchos rústicos).
Cuadro 3
Plaguicidas organoclorados medidos en cada una de las zonas consideradas dentro de
cada rancho estudiado en Xico, Veracruz, México
Tipo rancho Rancho Zona Plaguicidas (número)
Rústico
1
Potrero uno 0
Cafetal uno 0
Potrero dos 4 (Drines, DDT, Endosulfan, HCH)
2
Potrero plano 0
Potrero pendiente 0
Río 0
Árboles río 0
Tecnificado
1
Bosque uno 0
Bosque dos 1 (Endosulfan)
Potrero uno 0
Potrero dos 2 (Drines, DDT)
2
Potrero uno 0
Ribera uno 6 (Endosulfan, DDT, Clordano, HCH,
Heptacloro)
Potrero dos 2 (Endosulfan, Drines)
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En la figura 2 se muestra la distribución espacial de las concentraciones de ∑Drines,
∑HCH, ∑Endosulfan y ∑DDT dentro de cada rancho. Los ∑Clordanos, ∑Metoxicloros
y ∑Heptacloros se registraron únicamente en una de las áreas de uno de los ranchos
tecnificados, por lo que no se muestran gráficamente
Figura 2
Representación espacial de las concentraciones de plaguicidas organoclorados cuantificados
en cada una de las zonas de los ranchos muestreados en Xico, Veracruz, México
El diámetro de los círculos (ppm del compuesto) corresponde al rango de escala al margen de la figura para
∑Drines, ∑HCH, ∑Endosulfan y ∑DDT. Ejes de las figuras: X= Longitud geográfica normalizada; Y
= Latitud geográfica normalizada. Tipos de ranchos: R=Rústico; T=Tecnificado.
En el cuadro 4, se resumen las comparaciones de concentraciones de cada plaguicida
en los diferentes ranchos. El análisis estadístico no muestra diferencias significativas
entre los dos tipos de ranchos (T o R), pero sí entre zonas dentro del mismo rancho, de
acuerdo con el cuadro 3.
Diversidad de macrofauna edáfica
En el cuadro 5 se reporta la densidad promedio de individuos de los ocho diferentes grupos
taxonómicos de la macrofauna cuantificados para cada rancho. El T1 tuvo la mayor densi-
dad y los ranchos rústicos tuvieron densidades similares. El grupo dominante, en general,
fue el de las lombrices de tierra (Oligochaeta), también hubo numerosas larvas y huevos de
diferentes taxa (denominados estados inmaduros), los coleópteros también fueron un grupo
bien representado, tanto por los coprófagos como por otros grupos rizófagos, saprófagos,
etcétera. Los isópteros y los nemátodos fueron los taxa menos abundantes.
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Cuadro 4
Comparación de concentraciones de organoclorados registrados en los ranchos
tecnificados (T) y rústicos (R) en la región de Xico, Veracruz, México
Plaguicida-Rancho Devianza* t P
∑ Drines 187.95 1.875 0.085
R1 0.418 0.685
T1 0.572 0.580
T2 3.666 0.004 **
∑ HCH 19.70 -1.377 0.194
R1 4.326 0.002 **
T1 0.000 1.000
T2 0.808 0.438
∑ Endosulfan 263.85 0.866 0.403
R1 0.443 0.667
T1 0.146 0.887
T2 1.718 0.117
∑ DDT 167.90 0.710 0.491
R1 0.458 0.657
T1 0.023 0.982
T2 1.627 0.135
*Devianza= medida de la bondad de ajuste de los modelos lineales generalizados.
Cuadro 5
Densidad de individuos de cada grupo taxonómico (ind/m2) en cada uno de los
ranchos muestreadas en la región de Xico Veracruz, México
ID Grupo Taxonómico R1 R2 T1 T2 Total
OLI Oligochaeta 194 154 96 122 566
INM Inmaduros 154 102 188 136 580
ISO Isoptera 0 0 16 0 16
COL Coleoptera monolitos 66 116 126 84 392
NEM Nematoda 18 18 22 56 114
HIM Himenoptera 44 124 156 14 338
OTR Otros 48 28 54 42 172
SCAR Escarabajos estercoleros 82 109 146 9 346
Total 606 651 804 463 2 524
R=Rústico, T=Tecnificado.
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La figura 3 muestra las relaciones de abundancia (representados como densidades) de
los taxa de la macrofauna para cada rancho. En los ranchos rústicos el taxon dominante fue
el de las lombrices (OLI) y en el T2 las lombrices fueron las segundas más abundantes
(después de los estados inmaduros). En el T1, donde se colectaron más individuos, el
grupo dominante fue el de los escarabajos (SCAR) seguido por los estados inmaduros
(INM) y por las hormigas (HIM). En los escarabajos estercoleros las especies más
abundantes fueron Onthophagus incensus (Say, 1835) y Copris incertus (Say, 1835).
En T2 sólo se colectaron nueve escarabajos estercoleros (SCAR).
Figura 3
Curvas de rango abundancia de los grupos taxonómicos de la macrofauna registrados
en el suelo de los ranchos estudiados
T1 y T2= Tecnificados; R1 y R2= Rústicos (en la región de Xico Veracruz, México); OLI= Oligochaeta,
INM= Inmaduros; ISO= Isoptera; COL= Coleoptera monolitos; NEM= Nematoda; HIM= Himenoptera;
OTR= Otros; SCAR= Escarabajos estercoleros.
Relación OCPs-organismos del suelo
En la figura 4 se muestran las correlaciones entre los grupos de organismos del suelo y las
concentraciones de plaguicidas organoclorados registradas en cada rancho; aun cuando
la pendiente es negativa, en ninguno de los casos la relación es significativa (cuadro 6).
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Figura 4
Correlación de las concentraciones de plaguicidas organoclorados cuantificadas
∑Drines, ∑HCH, ∑Endosulfan y ∑DDT en ppm, con la densidad de organismos de
cada grupo taxonómico en el suelo de Xico, Veracruz, México
Cuadro 6
Valores de correlación de las concentraciones de compuestos organoclorados y la
densidad de todos los taxa evaluados
Compuesto Correlación P
∑ Drines R = -0.2 0.92
∑ HCH R = 0 1
∑ Endosulfan R = -0.4 0.75
∑ DDT R = -0.4 1
Discusión
En términos de la comparación entre los dos tipos de ranchos, en este estudio se encon-
traron diferencias en el número de POC en el suelo de los ranchos tecnificados (seis
registrados) con relación a los ranchos rústicos (cuatro) sugiriendo menor variedad de
estos compuestos en ranchos con producción rústica en Xico, Veracruz. El clordano y
heptacloro se registraron únicamente en uno de los ranchos tecnificados, particularmente
en la zona correspondiente a vegetación de ribera. En un estudio previo, efectuado en la
zona, se registraron ambos POC en tejidos de murciélagos Sturnira hondurensis captura-
dos en bosques de ribera (Valdespino y Sosa, 2017), lo que sugeriría una asociación con
este tipo de vegetación en la región. La proporción de murciélagos con bioacumulación
de estos dos compuestos fue baja (18-27%), de manera similar a la baja presencia en los
suelos de los ranchos (7.1%).
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Cruz-Rosales et al. (2016) encontraron que en Xico se usan para control de mosca y
garrapata los plaguicidas organofosforados (43%), fenilpirazoles y piretroides (20%), y en
menor medida amidinas (7%) y productos orgánicos (3%); y como desparasitantes lactonas
macrocíclicas (17%, ivermectina principalmente), benzimidazoles (48%) e imidazotiazoles
(20 %). Seguramente, existe un cambio en la cantidad que se aplica de estos compuestos
en las propiedades cada año. Hace 7 años se habrá aplicado una cantidad distinta de la
que se usará este año. Los POC no aparecen enlistados dentro de los que utilizaron en
ese tiempo los propietarios de los ranchos estudiados; sin embargo, en el presente trabajo
se encontró la presencia de plaguicidas organoclorados en esa misma zona, confirmando
su persistencia. El Catálogo Oficial de Plaguicidas, en su versión actualizada (2020),
mantiene el estatus de prohibidos para los organoclorados aldrín, dieldrín y endrín, sin
mencionar los de carácter restringido desde hace 25 años: lindano, DDT y endosulfán
(Ponce-Vélez y Botello, 2018).
Las concentraciones máximas registradas de ΣEndosulfan (46 ppm) se encuentran
dentro del mismo orden de magnitud o un orden menor de las registradas en otras regiones
de México: 16.7 ppm en Chiapas (García-Hernández et al., 2021), y de Latinoamérica:
90-750 ppm en Brasil, por citar un ejemplo (Sifuentes-Dos Santos et al., 2015); pero
son mayores que las registradas en el Valle de Mancadero, Baja California (0.008 ppm,
Zúñiga-Violante et al., 2015), y en suelos de cultivo de soya en Argentina (0.55 ppm,
Lupi et al., 2016). Las mayores concentraciones de ΣDDT (13 ppm) registradas en
alguno de los sitios muestreados son varios órdenes de magnitud mayores que las de
metabolitos de DDT registrados en otras regiones del país; por ejemplo, 0.02 ppm de
DDE en el valle de Culiacán (García-De La Parra et al., 2012),; 0.07 ppm de DDE
en el valle de Guaymas (Leal-Soto et al., 2014), 0.99 ppm de DDT en Puebla y Estado
de México, y 5.5 ppm de ΣDDT en San Luis Potosí (Pérez-Vázquez et al., 2015)]. Se
registraron hasta 15 ppm de ΣDrines, en tanto que en una revisión hecha por Wong et al.
(2010), quienes comparan valores para suelos urbanos y agrícolas, reportan que los valores
más altos en Mazatlán de Dieldrin (fracción de ΣDrines en este estudio) fue de 0.02
ppm en suelos urbanizados y de 0.22 ppm en suelos agrícolas. Excepto por el ΣHCH,
cuyas mayores concentraciones se registraron en R1, las mayores concentraciones de los
otros seis plaguicidas organoclorados se midieron en muestras de ranchos tecnificados,
sin llegar a ser mayores a 20 ppm.
El análisis espacial de las concentraciones de POC muestra diferencias en ΣDrines,
ΣHCH, ΣEndosulfan y ΣDDT, sin que sean significativas entre ranchos, pero sí entre
las zonas muestreadas dentro de cada uno, en particular para los ΣHCH en el caso de
R1 y los ΣDrines para T2. Las concentraciones registradas se encuentran en el rango
de concentraciones obtenidas hace 15 años en otros sitios a menor altitud y dentro de
la misma cuenca donde se ubican los ranchos (Waliszewki, 2008), alertando sobre la
persistencia de estos compuestos en la zona en la que se efectuó este estudio.
En uno de los ranchos (R2) todas las concentraciones de POC se encontraban
por debajo del límite de detección reportado en los métodos, por lo que, en términos de
práctica de mantenimiento de ganado y manejo del mismo, puede ser usado como modelo
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para otros ranchos en la zona. Debido a que no todas las áreas muestreadas dentro de
los ranchos presentan las mismas concentraciones, existen aún áreas que pueden ser
utilizadas para fines de las actividades sustentables en las que se interesaron los dueños
de las propiedades, aquellas con cero presencias de organoclorados en el cuadro 3.
En cuanto a la macrofauna, en este estudio se encontró que, por un lado, las
concentraciones de los POC que se midieron no tienen correlación significativa con
la densidad de organismos en el suelo; pero, además, que en algunos de los potreros
muestreados en ranchos tecnificados las concentraciones son incluso menores que en el
suelo de bosques o riberas, pues existe una laguna de oxidación donde se tratan los residuos
en esos potreros. Con lo anterior, se puede tener seguridad de que la leche producida por
las vacas en esos potreros estará ausente de POC o tendría cantidades mínimas. Esto
asegura una producción libre o casi libre de plaguicidas en esos casos.
La riqueza taxonómica de grandes grupos de macrofauna es menor a la que
generalmente se encuentra en otros sitios, ya que se registraron sólo siete grupos de taxa
y en general se tienen de 12 a 15 en potreros. Igual las densidades obtenidas están por
debajo del promedio que es de 1 178 ± 154 individuos/m2, y aquí variaron de 463 a
804 individuos/m2 (Lavelle et al., 2022). En todos los ranchos hubo altas densidades de
lombrices de tierra y de coleópteros, y en R1 y T1 también de hormigas. Los potreros
manejados favorecen a grupos oportunistas como algunas lombrices de tierra, en particular
la especie Pontoscolex corethrurus (Brown et al., 2004), que es la especie dominante en este
muestreo, o a especies generalistas de escarabajos estercoleros, como Onthophagus incensus
y Copris incertus, que están asociadas a ambientes ganaderos y adaptadas, aparentemente,
a las condiciones de manejo de esos ambientes. No se registraron Myriapoda, Isopoda y
Arachnida, que son grupos de macrofauna sensibles a la falta de hojarasca por la ausencia
de árboles en los potreros (Lavelle et al., 2022).
En los ranchos rústicos, en donde se hubiera esperado más diversidad y abundancia
de organismos, no se observaron; en particular en el R2, esto puede ser el resultado de
que aunque el suelo es de tipo andosol de origen volcánico (Williams-Linera, 2002),
cuyas características son textura franca y alta fertilidad, por ser ricos en materia orgánica;
en este caso tienen disponibilidad reducida de nutrientes por su fuerte retención de alófano
y arcilla no cristalizada de los andosoles (Quantin y Geissert, 1988). Este suelo está
agotado por falta de un buen manejo, ya que su contenido de carbono es de solo 3%.
Por otra parte, en la revisión de Sánchez-Bayoa y Wychuys (2019) se cita a
Lepidoptera, Himenoptera y a los escarabajos del estiércol (Coleoptera) como los taxa más
afectados en los ecosistemas terrestres, debido a la aplicación de plaguicidas y fertilizantes
en actividades agrícolas y agropecuarias. Esta relación de decremento poblacional es
sugerida como explicación en la reducción de diversidad de escarabajos en la zona de
Palma Sola, Veracruz (Martínez et al., 2017), donde se realizan estudios de largo plazo.
Específicamente la aplicación experimental del medicamento más comúnmente utilizado
para control de parásitos internos (macrolactonas) en el ganado en un sustrato de estiércol,
indica que una dosis de 1.00 ppm reduce a la mitad el número de individuos de la especie
más abundante de escarabajos (Euoniticellus intermedius Reiche, 1849) (Cruz-Rosales
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et al., 2012), así como un sesgo en la proporción de hembras:machos también de los
escarabajos (González-Tokman et al., 2017).
La correlación entre las concentraciones de ΣDrines, ΣDDT, ΣEndosulfan y ΣHCH
fue negativa con la densidad de macrofauna, aunque esta relación no es significativa, quizás
por el tamaño de la muestra; sin embargo, se observa una tendencia que podría denotar
que los POC merman las poblaciones de la macrofauna. Excepto por Isoptera, que se
registró exclusivamente en uno de los sitios y con baja densidad de población respecto a
otros grupos, todos los demás grupos taxonómicos registrados se encontraron en todas
las propiedades muestreadas.
Una revisión reciente (Bonilla-Bedoya, 2023) sobre el uso de indicadores de calidad
del suelo enfatiza que, en los últimos años, se da un incremento del uso de medidas de
diversidad de organismos en el suelo por sobre aquellas medidas basadas en propiedades
físicas o químicas de sus componentes. Es evidente la necesidad de conservación de
especies del suelo para mantener el reciclaje de nutrientes y procesos que tienen lugar
en él, lo que se reflejaría también en la calidad del suelo y en la producción de forrajes.
La recomendación es hacia la adopción de medicamentos veterinarios y plaguicidas que
permitan la conservación de la diversidad de organismos del suelo, y esta diversidad debiera
ser cuantificada y monitoreada regularmente en los ranchos muestreados para determinar
los cambios en el estado del suelo y en función de los diferentes manejos.
Conclusiones
En la zona de trabajo se encontraron POC cuyo uso fue prohibido desde finales de los
años ochenta y las personas propietarias de los ranchos muestreados no los utilizan ac-
tualmente, por lo que se confirma que los POC se degradan lentamente. La comparación
entre ranchos tecnificados y rústicos reflejó mayor número de POC en los primeros y
mostró que las concentraciones difieren entre las diferentes áreas dentro de cada rancho,
en particular las áreas de ribera que registran concentraciones más altas y parecen acu-
mular y retener los POC.
En este estudio, las concentraciones de los POC no tienen correlación significativa
con la densidad de organismos en el suelo; sin embargo, la riqueza taxonómica y densidad
de grandes grupos de macrofauna fue menor a la que se encuentra en otros sitios. No se
registraron Myriapoda, Isopoda y Arachnida, que son grupos de macrofauna sensibles a
los disturbios, y en contraste se favorece la presencia de grupos oportunistas y de especies
generalistas de macrofauna.
Agradecimientos
Este trabajo se desarrolló con el apoyo del proyecto Inecol 200 3530926. Agradecemos
a la MC. Alejandra Cristancho su ayuda durante la fase de campo, el procesamiento y
la cuantificación de plaguicidas organoclorados en el Laboratorio de Ecotoxicología del
Instituto EPOMex de la UACam; al Lic. Andrés Cruz Martínez por el procesamiento
de la macrofauna; y a la Licda. Isis Maviel, MC. David García-Segura, MC. Ricardo
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Madrigal Chavero, Biól. Jaime Pelayo y Licda. Elvia Villani por ser parte del equipo de
colecta de la fauna; así como a los propietarios de los ranchos que nos permitieron llevar
a cabo este trabajo.
Literatura citada
Anderson, J. M. e Ingram, J. I. S. (1993) Tropical Soil Biology and Fertility A Handbook of Methods. 2nd
Edition, CAB International. Wallingford, United Kindom. 221 p.
Blanchart, E.; Albrecht, A.; Alegre, J.; Duboisset, A.; Gilot, C.; Pashanasi, B.; Lavelle, P. y Brussaard, L.
(1999). Effects of earthworms on soil structure and physical properties in P. Lavelle L., P. Brussaard, and
F. Hendrix (eds). Earthworms Management in Tropical Agro-Ecosystems. CAB International. Wallingford,
United Kindom. Pp. 149-172.
Bonilla-Bedoya, S.; Valencia, K.; Herrera, M. A.; López-Ulloa, M.; Donoso D. A. y Macedo Pezzopane
J. E. (2023). Mapping 50 years of contribution to the development of soil quality biological indicators.
Ecol. Indic. 148: 11009 https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2023.110091
Brown, G.G.; Moreno, A.G.; Barois, I.; Fragoso, C.; Rojas, P.; Hernández, B. y Patrón, J.C. (2004)
Soil macrofauna in SE Mexican pastures and the effect of conversion from native to introduced pastures.
Agric. Ecosys. Environ. 103: 313-327. http://dx.doi.org/10.1016/j.agee.2003.12.006
Catálogo Oficial de Plaguicidas [COFEPRIS]. (2020). https://www.gob.mx/senasica/documentos/registro-
de-plaguicidas-agricolas?state=published. English Version: National Service for Agro-Alimentary Public
Health, Safety and Quality. (Consultado 16 febrero 2020).
Choudhary, S.; Raheja, N.; Kumar, S.; Kamboj, M. y Sharma, A. (2018). A review: Pesticide residue:
Cause of many animal health problems. J. Entomol. Zool. Stud. 6(3): 330-333. https://www.research-
gate.net/publication/325314814
Cruz-Rosales, M.; Martínez, I.; López-Collado, J.; Vargas-Mendoza, M.; González-Hernández, H. y
Fajersson, P. (2012). Effect of ivermectin on the survival and fecundity of Euoniticellus intermedius (Co-
leoptera: Scarabaeidae). Rev. Biol. Trop. 60 (1): 333-345.
Cruz-Rosales M.; Huerta C. y Arellano, L. (2016). Situación Actual de la ganadería en el centro de Xico
Veracruz. Instituto de Ecología, A. C. Xalapa, Ver., México. 30 p.
Encuesta Nacional Agropecuaria [ENA] (2019). SADER-INEGI. https://www.inegi.org.mx/programas/
ena/2019/. (Consulta 20 de agosto de 2023).
García-de la Parra, L. M.; Cervantes-Mojica, L. J.; González-Valdivia, C.; Martínez-Cordero, F. J.;
Aguilar-Zárate, G.; Bastidas-Bastidas, P. y Betancourt-Lozano, M. (2012). Distribution of Pesticides
and PCBs in Sediments of Agricultural Drains in the Culiacan Valley, Sinaloa, Mexico. Arch. Environ.
Contam. Toxicol. 63: 323-336.
García-Hernández, J.; Leyva-Morales, J. B.; Bastidas-Bastidas, P. de J.; Leyva-García, G. N.; Valdez-
Torres, J. B.; Aguilar-Zarate, G. y Betancourt-Lozano, M. (2021). A comparison of pesticide residues
in soils from two highly technified agricultural valleys in northwestern Mexico. J. Environ. Health Sci.
56(6): 1-18. https://doi.org/10.1080/03601234.2021.1918977
González-Tokman, D.; Martínez, I.; Villalobos-Ávalos, M.; Munguía-Steyer, Y.; Ortiz-Zayas, R.; Cruz-Ro-
sales, M. y Lumaret, J. P. (2017). Ivermectin alters reproductive success, body condition and sexual trait ex-
pression in dung beetles. Chemosphere. 178: 129-135. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2017.03.013
González-Jauregui, M.; Valdespino, C. y Rendón von Osten, J. (2014). Residuos de contaminantes orgánicos
persistentes (COP) en sedimentos del río Champotón y de la Reserva de la Biosfera de los Petenes, Cam-
peche. In: A.V. Botello, J Rendón von Osten, J. A. Benitez y G. G. Bouchot (Eds.) Golfo de México,
Contaminación e Impacto Ambiental: Diagnóstico y Tendencias UAC, UNAM-ICMYL, CINVESTAV-
U Mérida. Pp. 323-335.
Lavelle, P.; Mathieu, J.; Spain, A.; Brown, G.; Fragoso, C.; Lapied, E.; De Aquino, A.; Barois I.; Barrios,
E.; Barros M. E.; Bedano, J.C.; Blanchart, E.; Caulfield, M.; Chagueza, Y.; Dai, J.; Decaëns, T.;
Domínguez, A.; Domínguez, Y.; Feijoo, A.; Folgarait, P.; Fonte, S.J.; Gorosito N.; Huerta E.; Jimé-
nez, J.J.; Kelly, C.; Loranger, G.; Marchão, R.; Marichal, R.; Praxedes, C.; Rodríguez, L.; Rousseau,
18 AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA
Plaguicidas organoclorados: Respuesta de la macrofauna...
Carolina Valdespino et al. AIA. 2024, 28: 3-19
Issne 2683 1716
G.; Rousseau, L.; Sanabria, C.; Suárez, J.C.; Tondoh, J.E.; De Valença, A.; Vanek, S.J.; Vásquez,
J.; Velásquez E.; Webster, E. y Zhang, C. (2022). Soil macroinvertebrate communities: a worldwide
assessment. Glob. ecol. biogeogr. 31: 1261-1276. https://doi.org/10.1111/geb.13492
Leal-Soto, S. D.; Valenzuela, A. I.; Quintanar, M. L.; Gutiérrez-Coronado, M. C.; Bermúdez-Almada, J.; García-
Hernández, M. L.; Aldana-Madrid, P.; Grajeda-Cota, M. I.; Silveira-Gramont, M.; Meza-Montenegro, M.;
Palma Durán, S. A.; Leyva-García, G. N.; Camarena-Gómez, B. O. y Valenzuela-Navarro, C. P. (2014.)
Organochlorine Pesticide Residues in Agricultural Soils. Terra Latinoam. 32: 1-11.
Liu, Y.; Luo, X.; Zeng, Y.; Tu, W.; Deng, M.; Wu, Y. y Mai, B. (2020). Species-specific biomagnification
and habitat-dependent trophic transfer of halogenated organic pollutants in insect-dominated food webs
from an e-waste recycling site. Environ. Int. 138: 105674. https://doi.org/10.1016/j.envint.2020.105674
Lobry de Bruyn, L. A. (1999) Ants as bioindicators of soil function in rural environments. Agric. Ecosyst.
Environ. 74(1–3): 425-441. https://doi.org/10.1016/S0167-8809(99)00047
Lupi, L.; Bedmar, F.; Wunderlin, D. A. y Miglioranza, K. S. B. (2016). Organochlorine pesticides in
agricultural soils and associated biota. Environ. Earth Sci. 75(6): 519. https://doi.org/10.1007/s12665-
015-5140-x
Martínez, I.; Ramírez-Hernández, A. y Lumaret, J.P. (2017). Veterinary Medicines, Pesticides, and Dung
Beetles 1 in the Tropical Zone of Palma Sola. Southwestern Entomol. 42(2): 563-574. https://bioone.
org/terms-of-use
Mlynarczuk, J.; Górska, M. y Wrobel, M.H. (2020). Effects of DDT, DDE, aldrin and dieldrin on prosta-
glandin, oxytocin and steroid hormone release from smooth chorion explants of cattle. Anim. Reprod. Sci.
223: 106623. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2020.106623
Moreira, F.M.S.; Bignell, D.E. y Huising, E.J. (2008). A handbook of tropical soil biology: Sampling
and characterization of below-ground biodiversity. 1st Edition. Earthscan, London. 256 pp. https://doi.
org/10.4324/9781849770286
Morón, M.A. y Terrón, R. 1988. Entomología Práctica. Instituto de Ecología, A. C. México, D.F. 504 p.
Nichols, E.; Spector, S.; Louzada, J.; Larsen, T.; Amezquita, S.; Favila, M.E. y Network, T.S.R. (2008).
Ecological functions and ecosystem services provided by Scarabaeinae dung beetles. Biol. Conserv.
141(6): 1461-1474.
Pelosi, C.; Barot, S.; Capowiez, Y.; Hedde, M. y Vandenbulcke, F. (2014) Pesticides and earthworms. A
review. Agron. Sustain. Dev. 34: 199-228. https://doi.org/10.1007/s13593-013-0151-z
rez-Vázquez, F.J.; Flores-Ramírez, R.; Ochoa-Martínez, A.C.; Orta-García, S.T.; Hernández-Castro,
B.; Carrizalez-Yáñez, L. y Pérez-Maldonado, I.N. (2015). Concentrations of persistent organic pollutants
(POPs) and heavy metals in soil from San Luis Potosí, México. Environ. Monit. Assess. 187: 1-15. https://
doi.org/10.1007/s10661-014-4119-5
Pinheiro, M.L.C. (2015). Pastoreo Racional Voisin. Tecnología agroecológica para el tercer milenio. Ed.
Hemisferio Sur. Buenos Aires, Argentina. 253 p.
Ponce-Vélez, G. y Botello, A.V. (2018). Plaguicidas organoclorados en organismos costeros y marinos de
los litorales mexicanos: una revisión. Rev. Int. Cont. Amb. 34: 81-98.
Quantin, P. y Geissert, D. (1988). Características químicas y mineralógicas de un andosol y de un suelo
ferralítico de Xalapa, Veracruz. INIREB, Xalapa, Ver., México. 24 p.
R-Development Core Team. (2021). R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foun-
dation for Statistical Computing, Vienna. https://www.R-project.org
Sánchez-Bayoa, F. y Wyckhuys, K.A.G. (2019). Worldwide decline of the entomofauna: A review of its
drivers, Biol. Conserv. 231: 8-27. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2019.01.020
Schanzer, S.; Koch, M.; Kiefer, A.; Jentke, T.; Veith, M.; Bracher, F.; Bracher, J. y Müller, C. (2022).
Analysis of pesticide and persistent organic pollutant residues in German bats. Chemosphere, 305:
135342. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2022.135342
Sifuentes-Dos Santos, J.; Schwanz, T.G.; Coelho, A.N.; Heck-Marques, M.C.; Mexia, M.M.; Emanuelli,
T. y Costabeber, I. (2015). Estimated daily intake of organochlorine pesticides from dairy products in
Brazil. Food Contr. 53: 23-28. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2014.12.014
AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA 19
Revista de investigación y difusión científica agropecuaria
Carolina Valdespino et al. Aia. 2024, 28: 3-19
iSSNe 2683 1716
Subler, S. y Kirsch, A. S. (1998). Spring dynamics of soil carbon, nitrogen, and microbial activity in earth-
worm middens in a no-till cornfield. Biol. Fertil. Soils. 26: 243-249.
Valdespino, C. y Sosa, V.J. (2017). Effect of landscape tree cover, sex and season on the bioaccumulation
of persistent organochlorine pesticides in fruit bats of riparian corridors in eastern Mexico. Chemosphere
175: 373-382.
Valdespino, C.; Sosa, V. J. y Alvarado, F. (2022). Organochlorine Pesticides in Rivers from Riparian Cloud
Forests: Prediction of Concentrations in the Fruit Bat Sturnira hondurensis. In: M. L. Larramendy y G.
Liwszyc (Eds). Marsupial and Placental Mammal Species in Environmental Risk Assessment Strategies.
Royal Society of Chemistry. Pp. 115-132.
Waliszewski, S. M., Herrero Mercado, M., y Cantú Martínez, P. C. (2008). Tejido adiposo: indicador
de la contaminación por plaguicidas organoclorados. Respyn. 9(2). https://respyn.uanl.mx/index.php/
respyn/article/view/215
Williams-Linera, G.; Manson, R. H. y Vera, E. I. (2002). La fragmentación del bosque mesófilo de montaña
y patrones de uso del suelo en la región oeste de Xalapa, Veracruz, México. Madera y bosques. 8(1): 73-89.
Wong, F., Alegria, H. A. y Bidleman, T. F. (2010). Organochlorine pesticides in soils of Mexico and the poten-
tial for soil-air exchange. Environ. Pollut. 158(3): 749–755. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2009.10.013
Zúñiga-Violante, E.; Daesslé, L.W.; Camarena-Ojinaga, M.L.; Gutiérrez-Galindo, E.A.; Arellano-García,
M.E. (2015). Distribution of organic and inorganic pollutants in the agricultural valley of Maneadero,
Baja California, Mexico. Investigación ambiental. 7(1): 13-24.