AvAnces en InvestIgAcIón AgropecuArIA • 219
Rosa Elena Gaspar Galeana et al. Aia. 2023. 27: 219-235
iSSNe 2683 1716
Avances en Investigación Agropecuaria 2023. 27: 219-235
ISSNe 2683 1716
https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/
http://doi.org/10.53897/RevAIA.23.27.72
Mancha foliar en palma de coco “enano verde
de Brasil”: identificación del fitopatógeno y su
control biorracional in vitro
Leaf Spot in Coconut Palm “Brazilian Green Dwarf”: Identification
of the Phytopathogen and its in vitro Biorational Control
Rosa Elena Gaspar Galeana https://orcid.org/0009-0001-7675-4948
José Manuel Palma García https://orcid.org/0000-0001-6061-546X
Wilberth Chan Cupul* https://orcid.org/0000-0001-8634-3618
Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Colima, Tecomán, Colima, México
*Autor de correspondencia: wchan@ucol.mx
Recepción: 1 de octubre de 2023
Aceptado: 9 de noviembre de 2023
Resumen
Objetivo. Aislar e identificar al agente causal
de la mancha foliar (MF) en Cocos nucifera L.
var. enano verde de Brasil (EVB) y evaluar el
efecto in vitro de productos biorracionales en la
inhibición del crecimiento del fitopatógeno. Ma-
teriales y métodos. Se aisló el agente causal
a partir de hojas con síntomas de MF y se iden-
tificó morfológicamente. Se evaluaron in vitro
cinco productos biorracionales (Jaque mate®,
Fullkover®, Hongo cero®, Sigatoxx® y Timorex
Gold®) a dosis de 2.0, 1.0, 0.5 y 0.25% v/v adi-
cionados al medio de cultivo PDA. En el centro
de las cajas de Petri se inocularon 5 µL de una
solución de conidiosporas (9.2×104 conidiospo-
ras/mL) del fitopatógeno. Se midió el diámetro
de la colonia (DC) y se calculó el porcentaje de
inhibición del crecimiento micelial (ICM) y se
obtuvo la DL50 y DL90. Los datos se analiza-
Abstract
Objective. To isolate and identify the causal
agent of leaf spot (LS) in Cocos nucifera L.
var. Brazilian green dwarf (BGD) and to eval-
uate the in vitro effect of biorational products
in inhibiting the growth of the phytopathogen.
Materials and methods. The causal agent
was isolated from leaves with LS symptoms
and identified morphologically. Five bioration-
al products (Jaque Mate®, Fullkover®, Hongo
cero®, Sigatoxx®, and Timorex Gold®) were
evaluated in vitro at doses of 2.0, 1.0, 0.5, and
0.25% v/v added to the PDA culture medium.
In the center of Petri dishes, 5 µL of a conid-
iospore solution (9.2×104 conidiospores/mL)
of the phytopathogen was inoculated. Colony
diameter (CD) was measured, the percentage
of mycelial growth inhibition (MGI) was calcu-
lated, and the LD50 and LD90 were obtained.
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Introducción
La palma de cocotero (Cocos nucifera L.) es una de las especies tropicales más impor-
tantes para el ser humano, ya que es un fruto que aporta muchos beneficios y usos (Khan
y Hossain, 2010), entre ellos el consumo del fruto y del agua de coco, que reduce la
hiperglicemia en varios modelos in vivo de diabetes (Mohammed y Labaran, 2023).
Actualmente, el estado de Colima ocupa el segundo lugar nacional en la producción, y
para el año 2022, existen plantadas 15 321.7 ha con una producción total de 27 000.1 t
(SIAP, 2023). De las variedades de cocotero disponibles de forma comercial, la variedad
enano verde de Brasil (EVB), despertó el interés en los productores y empresas de forma
comercial en la zona de Colima, debido al promedio total de 420 frutos por palma por año,
con cosecha a los dos o tres años de post-siembra y con una vida productiva de al menos
50 años; además, las plantas poseen una altura de 4 a 6 m, lo que facilita la cosecha, en
comparación con las variedades altas, y principalmente es utilizado por la cantidad de
agua que genera para consumo (Benassi et al., 2013; Teixeira et al., 2019).
Entre las plagas y enfermedades de mayor repercusión se destaca el picudo americano
de las palmas o picudo negro (Rhynchophorus palmarum L.), principal insecto vector del
agente causal del anillo rojo (Bursaphelenchus cocophilus Coob.); asimismo están las larvas
de R. palmarum, que se alimentan de la parte interior del tallo y generan marchitamiento
y caída de hojas; otro artrópodo de importancia económica es el ácaro (Aceria guerreronis
Keifer), que penetra los frutos tiernos, ocasiona una mancha blanca y afecta el desarrollo
(Navia et al., 2013; Brito et al., 2021). Por otro lado, Baki et al. (2021), mencionaron
que los hongos fitopatógenos también están relacionados a las enfermedades en palmas
de coco y son causa de mermas en la producción.
Recientemente se encontró una patología emergente, la mancha foliar en plantas
de vivero en la variedad EVB en la localidad de Caleras, Tecomán, Colima; en las
ron por un análisis de varianza y comparación
múltiple de medias Tukey (P=0.05). Resulta-
dos. Se diagnosticó a Bipolaris sp. como agen-
te causal asociado a la MF en C. nucifera. El
Jaque Mate® en todas las dosis, Sigatoxx® a 2.0
y 1.0% y Timorex Gold® a 2.0%; no permitieron
el crecimiento de Bipolaris sp., con 100% ICM.
La DL50 más baja fue para Sigatoxx® (3.67%).
Conclusión. Jaque Mate®, Sigatoxx® y Tim-
orex Gold® fueron los extractos más efectivos para
inhibir el crecimiento de Bipolaris sp, aislado de
C. nucifera var. EVB.
Palabras clave
Bipolaris sp, Colima, dosis letal, extractos ve-
getales, inhibición.
Data were analyzed by analysis of variance
and Tukey multiple comparisons of means
(P=0.05). Results. Bipolaris sp. was diag-
nosed as the causal agent associated with LS
in C. nucifera. Jaque Mate® at all doses, Siga-
toxx® at 2.0 and 1.0%, and Timorex Gold® at
2.0% prevented the growth of Bipolaris sp. with
100% MGI. The lowest LD50 was for Siga-
toxx® (3.67%). Conclusion. Jaque Mate®,
Sigatoxx®, and Timorex Gold® were the most
effective extracts in inhibiting the growth of
Bipolaris sp. isolated from C. nucifera BGD.
Keywords
Bipolaris sp, Colima, lethal dose, plant extracts,
inhibition.
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hojas de la planta se presentaron pequeñas manchas ovaladas de color negro y marrón
que, conforme pasan los días, crece, induce amarillamiento y debilitamiento, y ocasiona
la muerte. Anteriormente, Haupenthal et al. (2017) describieron los mismos síntomas
sobre la palmera Acrocomia aculeata (Jacq.) Lodd. ex Mart.; finalmente, al identificar
al agente causal, se encontró que los síntomas fueron producidos por Pestalotiopsis spp.,
un hongo saprófito y parásito facultativo que parasita a plantas dependiendo de las
condiciones abióticas, como disponibilidad de agua en la planta, alta humedad relativa
o inadecuada fertilización.
Asimismo, Cardoso et al. (2003) observaron que en las hojas de palma de coco se
presentaron síntomas de manchas irregulares de color café oscuro que, con el paso de
los días, ocasionaba clorosis en el resto de las hojas, en el asilamiento se diagnosticó a
Pestalotiopsis guepinii (Desm.) Steyaert. (Ascomycota: Pestalotiopsidaceae).
Aunado a lo anterior, el principal manejo que se le brinda a la mancha foliar en palmas
de coco en vivero es la aplicación de fungicidas químicos, principalmente con ingredientes
activos como Azoxitrobin, Mancozeb y Metalaxil. Una alternativa amigable con el
medioambiente que evita la posible resistencia química del agente causal a los fungicidas
químicos es el control biorracional, el cual, según Murillo-Cuevas et al. (2020), se define
como el uso de sustancias producidas por microorganismos, plantas o minerales que se
descomponen en pocas horas después de aplicarse y son altamente específicos para la
enfermedad que se desea controlar.
En este tenor, el objetivo fue aislar e identificar a nivel de género el posible agente
causal de la mancha foliar en la palma de coco EVB y evaluar productos biorracionales
sobre la inhibición in vitro del agente causal de la mancha foliar.
Materiales y métodos
El aislamiento y los bioensayos se realizaron en el laboratorio de fitopatología en la Facul-
tad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de Colima, ubicado en el
km 40 de la autopista Colima-Manzanillo, en Tecomán, Colima, México (18°57´09.97”
latitud N y 103°53´40.67” longitud O).
Recolección de material vegetal
La colecta de follaje de palma de coco EVB con los síntomas de la MF se realizó en el
vivero ubicado en el rancho “La Ceiba”, en la localidad de Caleras, Tecomán, Colima
(18°99´23.2” latitud N y 103°88´8.64” longitud O); se seleccionaron plantas enfermas
con hojas que presentaran síntomas de mancha foliar (MF). Las muestras colectadas se
depositaron en bolsas de plástico y en hielera para su traslado al laboratorio (figura 1 D).
Aislamiento del agente causal
Se realizaron cortes de 4×4 cm del área foliar infectada, posteriormente se lavaron con hi-
poclorito de sodio (NaCIO) al 1% más Tween 20 (500 µL/L), después el tejido se lavó
con alcohol al 70%, finalmente el tejido se enjuagó con agua destilada estéril; cada lavado
duró tres minutos; el tejido se secó con papel filtro estéril; posteriormente, el tejido limpio se
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colocó en cajas de Petri con agar-agua y se incubaron a 20 °C, para la obtención de micelio
y conidiosporas para resembrarlas en cajas con PDA (Domínguez-Romero et al., 2019).
Purificación del agente causal
Una vez que las muestras de tejido foliar dieron origen a hifas y conidióforos, estos se
colectaron con una aguja de insulina a través de un microscopio estereoscópico y se depo-
sitaron en cajas de Petri con agar Papa Dextrosa Agar (PDA). Las cajas se incubaron
a temperatura de laboratorio (28.0 ± 3.0 °C) durante cinco días para dar origen a las
colonias y conidiosporas del patógeno (Rahman et al., 2018).
Identificación morfológica
Se prepararon microcultivos, en una caja Petri estéril se vertieron 10 mL de agua destilada;
posteriormente se colocó un soporte de vidrio en forma de “V”, sobre el cual se agregó
un portaobjetos y en cada extremo se depositó un cuadro de aproximadamente 1 cm2 de
agar-agua (Vaezi et al., 2020). Enseguida se realizó la inoculación de un fragmento del
micelio, en las esquinas del agar-agua, con la ayuda de un asa bacteriológica, y se colocó
un cubreobjetos encima del fragmento del agar-agua inoculado. El microcultivo se incu-
bó de cuatro o cinco días 28 ± 3 °C. Una vez desarrollado el micelio y conidióforos, se
observó en el microscopio invertido (Axiovert 40 CFL Zeiss, Alemania) con los obje-
tivos 20 y 40×, donde se consideraron las características macromorfológicas; aspectos
miceliales, forma de borde, coloración de colonias y conidios.
Fungicidas biorracionales
Los extractos vegetales evaluados fueron: Jaque Mate® (aceite de canela 16.0% + aceite
de clavo 4.0% + aditivos especializados 80.0%), Sigatoxx® (extractos de plantas aromá-
ticas 1.9% + aceites vegetales esenciales polisaturados 7.2% + aceites omega3 3.0%),
Prelab GH® (extracto de hojas de [Florencia serna] 91.0% + extracto de gobernadora
[Larrea tridentata (Sessé & Moc. ex DC.) Covill] 9.0%), Timorex Gold® (concentración
de aceite del árbol del té [Melaleuca alternifolia (Maiden y Betche)] 23.8%), Fullkover®
(aceite de citronela 2.0% + extracto de té verde 1.0% + gel de sábila 2.0%), Hongo
cero® (extracto de L. tridentata 85.0% + aceite de Azadirachta indica A. Juss. 0.5% +
acondicionadores y diluyentes 14.5%). Estos extractos biorracionales se comercializan
localmente como fungicidas y son los más empleados para el manejo de fitopatógenos
foliares en cultivos como el banano (Musa paradisiaca L.) y coco.
Bioensayo dosis de respuesta
Se rehidrató 39.0 g de medio PDA en 1 L de agua destilada, se calentó en agitación
constante hasta su punto de ebullición, una vez disuelto se esterilizó en la autoclave a 121
oC (15 lbs de presión) durante 15 min. Cuando el PDA enfrió 40 oC, se vació en cajas
de Petri de 90 × 15 mm. Posteriormente, los extractos biorracionales se agregaron en
la parte superficial del medio. Las concentraciones evaluadas fueron las siguientes: 2.0,
1.0, 0.5 y 0.25% (v/v); como control se empleó medio PDA sin extracto vegetal. La
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siembra del agente causal en las cajas de Petri con PDA + extractos vegetales se realizó
depositando en el centro de la caja de Petri 5 µl de solución de conidiosporas a una con-
centración de 9.2×104 conidiosporas/mL. Las cajas se encubaron a una temperatura de
laboratorio (28 ± 3 oC) durante ocho días y, posteriormente, se capturaron fotografías
para desarrollar un collage con los crecimientos de las colonias (Khan y Hossain, 2010).
Para cada producto se empleó un diseño experimental al azar, cada dosis se tomó como
un tratamiento, se establecieron seis repeticiones por tratamiento, una repetición y unidad
experimental consistió en una caja de Petri.
Variables de respuesta
Se determinó el diámetro de colonia (DC) del micelio cada 24 h, con la ayuda de una
escuadra milimétrica (Zamora-Natera et al., 2008), datos que sirvieron para estimar el
porcentaje de inhibición del crecimiento micelial (ICM) con la siguiente ecuación:
ICM = [(C – T) / C] x 100%
Donde:
C = es el diámetro del micelio en la caja de Petri del control (mm).
T = es el diámetro del micelio en las cajas de tratamiento con extractos biorracionales (mm).
Asimismo, se calculó la dosis letal media (DL50) y dosis letal noventa (DL90) a través
de una regresión lineal avanzada (Probit), empleado los logaritmos naturales de las cuatro
dosis en cada producto con sus respectivos porcentajes de inhibición, este análisis se realizó
para todos los productos, puesto que superaron el 50% de inhibición. Por la naturaleza
de los datos obtenidos, para Jaque Mate® no fueron calculados la DL50 y DL90.
Análisis de datos
Con los datos de ICM, se sometieron a un análisis de homogeneidad de varianzas (Prueba
de Levene), posteriormente se realizó un análisis de varianza (ANDEVA) y compara-
ción múltiple de medias Tukey (P= 0.05) (Manzo-Sánchez et al., 2018). Para obtener
las dosis letales se realizó un análisis Probit, todos los análisis se realizaron a través del
software Statgraphics Centurion XVIII (Zamora-Natera et al., 2008).
Resultados
Identificación morfológica
Ocho días posteriores a la siembra del hongo en medio PDA (figura 1), la cepa mostró
un crecimiento micelial de 81 mm de diámetro, con un aspecto algodonoso y de color
grisáceo con borde regular (figura 1A). Asimismo, en las observaciones microscópicas
se obtuvo conidios en forma de barril de color café claro (figura 1B) y conidióforos de
color marrón a café claro, en grupos, ramificadas y septados (figura 1C), características
morfológicas que coinciden con hongos del género Bipolaris sp.
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Figura 1
Características morfológicas de Bipolaris sp. en medio de cultivo PDA con ocho días de edad
A) colonia de ocho días de edad. B) conidios. C) conidióforos. D) síntomas avanzados de la mancha foliar.
Diámetro de colonia (DC) con la aplicación de fungicidas biorracionales
Jaque mate®. En todas las mediciones realizadas el extracto no permitió el crecimiento
de Bipolaris sp., lo que indujo una inhibición total en las cuatro dosis (cuadro 1).
Cuadro 1
Diámetro de colonia (mm) e inhibición del crecimiento micelial (%) de Bipolaris sp. en
PDA suplementado con diferentes concentraciones de fungicida biorracional (Jaque mate®)
Dosis Diámetro de la colonia (mm)/día de evaluación
2 4 6 8
2.0 0.0±0.0 0.0±0.0 0.0±0.0 0.0±0.0
1.0 0.0±0.0 0.0±0.0 0.0±0.0 0.0±0.0
0.5 0.0±0.0 0.0±0.0 0.0±0.0 0.0±0.0
0.25 0.0±0.0 0.0±0.0 0.0±0.0 0.0±0.0
0.0 14.8±0.16 38.5±0.22 59.3±0.42 81.8±0.83
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
Dosis % Inhibición del crecimiento micelial/día de evaluación
2 4 6 8
2.0 100±0 100±0 100±0 100±0
1.0 100±0 100±0 100±0 100±0
0.5 100±0 100±0 100±0 100±0
0.25 100±0 100±0 100±0 100±0
P-valor 0 0 0 0
Medias (± error estándar) con diferente lateral son significativamente diferentes entre sí, de acuerdo con la
comparación de medias Tukey, α=0.05. n=6.
Fullkover®. Aunque existe diferencia estadística entre las diferentes dosis eva-
luadas, el porcentaje de inhibición es bajo, con el máximo valor de 26.9% en la
mayor dosis en los dos primeros días (cuadro 2).
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Cuadro 2
Diámetro de colonia (mm) e inhibición del crecimiento micelial (%) de Bipolaris sp. en
PDA suplementado con diferentes concentraciones de fungicida biorracional (Fullkover®)
Dosis Diámetro de la colonia (mm)/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 10.8±0.40 c 31.16±0.74 c 52.1±1.0 c 71.0±1.23 c
1.0 12.5±0.22 b 36.16±0.47 b 59.3±1.0 b 79.0±1.15 b
0.5 13.0±0.36 b 38.3±1.7 ab 61.3±1.7 ab 80.3±0.71ab
0.25 15.6±0.21 a 40.0±0 a 64.1±0.30 a 83.8±0.16 a
0.0 14.8±0.16 a 38.5±0.22 ab 59.33±0.42 b 81.8±0.83 ab
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
Dosis Inhibición (%) del crecimiento micelial/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 26.9±2.7 a 19.1±1.94 a 12.1±1.5 a 13.2±1.5 a
1.0 15.7±1.5 b 6.1±1.2 b 1.7±1.0 b 3.7±1.2 b
0.5 12.3±2.4 b 4.1±1.1 bc 0.3±0.3 b 2.1±0.7 b
0.25 0.0±0.0 c 0.0±0.0 c 0±0 b 0.0±0.0 b
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
Medias (± error estándar) con diferente lateral son significativamente diferentes entre sí, de acuerdo con la
comparación de medias Tukey, α=0.05, n=6.
Hongo cero®. En este producto el crecimiento de la colonia de Bipolaris sp. tuvo la
mejor restricción en la máxima dosis, el cual se hace evidente a través del tiempo, que
permite tener una inhibición del 72.7% a los ocho días (cuadro 3).
Cuadro 3
Diámetro de colonia (mm) e inhibición del crecimiento micelial (%) de Bipolaris sp. en PDA
suplementado con diferentes concentraciones de fungicida biorracional (Hongo cero®)
Dosis Diámetro de la colonia (mm)/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 11.7±0.33 b 17.0± 0.51 d 19.1±0.7 c 22.3±1.3 d
1.0 14.3±0.2 a 28.33±1.20 c 34.1±3.2 b 40.3±5.7 c
0.5 13.5±0.3 a 35.33±0.33 b 54.5±0.42 a 67.5±1.8 b
0.25 14.7±0.5 a 37.0±0.44 ab 58.16±0.8 a 71.5±1.5 ab
0.0 14.8±0.16 a 38.5±0.22 a 59.3±0.42 a 81.8±0.83 a
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
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Dosis Inhibición (%) del crecimiento micelial/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 21.3±2.2 a 55.84±1.3 a 67.7±1.01 a 72.70±1.7 a
1.0 3.7±1.1 b 26.4±3.1 b 42.4±5.4 b 50.7±7.0 b
0.5 9.1±2.1 b 8.2±0.86 c 8.1±0.7 c 17.5±2.2 c
0.25 3.93±2.02 b 4.1±0.97 c 2.71±0.77 c 12.7±1.88 c
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
Medias (± error estándar) con diferente lateral son significativamente diferentes entre sí, de acuerdo con la
comparación de medias Tukey, α=0.05, n=6.
Sigatoxx®. Las dosis de este producto fueron efectivas para reducir el crecimiento de la
colonia de Bipolaris sp. en todos los días evaluados y en las dosis de 2.0% y 1.0% (v/v),
pues no se observó el crecimiento del fitopatógeno (cuadro 4).
Cuadro 4
Diámetro de colonia (mm) e inhibición (%) de Bipolaris sp. en PDA suplementado
con diferentes concentraciones de fungicida biorracional (Sigatoxx®)
Dosis Diámetro de la colonia (mm)/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 0.0±0.0 c 0.0±0.0 d 0.0±0.0 d 0.0±0.0 d
1.0 0.0±0.0 c 0.0±0.0d 0.0±0.0 d 0.0±0.0 d
0.5 0.0±0.0 c 11.8±0.4 c 26.5±0.5 c 37.0±0.8 c
0.25 8.5±0.42 b 22.3±0.2 b 37.1±1.0 b 46.5±1.4 b
0.0 14.8±0.1 a 38.5±0.22 a 59.3±0.4 a 81.8±0.8 a
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
Dosis Inhibición (%) del crecimiento micelial/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 100±0.0 a 100±0.0 a 100±0.0 a 100±0.0 a
1.0 100±0.0 a 100±0.0 a 100±0.0 a 100±0.0 a
0.5 100±0.0 a 69.2±0.0 b 55.3±0.94 b 54.7±0.9 b
0.25 42.7±2.8 b 42±0.5 c 37.3±1.7 c 43.1±1.7 c
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
Medias (± error estándar) con diferente lateral son significativamente diferentes entre sí, de acuerdo con la
comparación de medias Tukey, α=0.05, n=6.
Timorex Gold®. Las dosis de 0.25, 0.5, 1.0 y 2.0% redujeron significativamente el
tamaño de la colonia del hongo en todos los días de evaluación, aunque la inhibición total
se presentó en la dosis de 2.0% y en la dosis de 1% tuvo una inhibición total al día dos
que disminuyó hasta 80.0% al octavo día (cuadro 5).
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Cuadro 5
Diámetro de colonia (mm) e inhibición del crecimiento micelial (%) de Bipolaris sp. en PDA
suplementado con diferentes concentraciones de fungicida biorracional (Timorex gold®)
Dosis Diámetro de la colonia (mm)/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 0.0±0.0d 0.0±0.0 e 0.0±0.0 e 0.0±0.0 e
1.0 0.0±0.0 d 9.1±0.16 d 13.5±0.42 d 16.5±0.22 d
0.5 8.1±0.16 c 17.5±0.5 c 29.0±0.8 c 39.7±1.3 c
0.25 12.1±0.30 b 27.3±0.7 b 40.8±0.54 b 53.0±0.85 b
0.0 14.8±0.16 a 38.5±0.22 a 59.3±0.42 a 81.8±0.83 a
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
Dosis Inhibición (%) del crecimiento micelial/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 100±0.0 a 100±0.0 a 100±0.0 a 100±0.0 a
1.0 100±0.0 a 76.1±0.4 b 77.2±0.7 b 80.0±0.2 b
0.5 44.9±1.1 b 54.5±1.2 c 51.1±1.4 c 51.5±1.7 c
0.25 17.97±2.0 c 29.0±2.0 d 31.1±0.9 d 35.2±1.0 d
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
Medias (± error estándar) con diferente lateral son significativamente diferentes entre sí, de acuerdo con la
comparación de medias Tukey, α=0.05, n=6.
Prelab GH®. Las dosis evaluadas redujeron significativamente el diámetro de la colo-
nia de Bipolaris sp. A los ocho días de evaluación, la dosis a 1.0% (30.3 mm) permitió
el menor diámetro de colonia en comparación al control (81.8 mm). Las dosis de 1.0%
(63.0%) y 0.5% (52.1%) mostraron las mayores inhibiciones respecto a las dosis de
2.0% (38.7%) y 0.5% (32.3%) (cuadro 6).
Cuadro 6
Diámetro de colonia (mm) e inhibición (%) del crecimiento micelial de Bipolaris sp. en PDA
suplementado con diferentes concentraciones de fungicida biorracional (Prelab GH®)
Dosis Diámetro de la colonia (mm)/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 10.5±0.22 e 28.5±1.0 bc 41.5±2.0 bc 50.1±3.4 bc
1.0 11.3±0.21 cd 22.5±2.8 c 26.3±3.7 d 30.3±4.7 d
0.5 12.16±0.30 c 25.8±2.7 c 32.8±3.8 cd 39.1±4.3 cd
0.25 13.3±0.21 b 33.5±1.0 ab 48.3±2.41 ab 55.3±3.4 b
0.0 14.8±0.16 a 38.5±0.22 a 59.3±0.42 a 81.8±0.8 a
P-valor 0.00001 0.00001 0.00001 0.00001
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Dosis Inhibición (%) del crecimiento micelial/días de evaluación
2 4 6 8
2.0 29.2±1.5 a 26.0±2.5 ab 30.0±3.5 bc 38.7±4.2 b
1.0 23.5±1.4 ab 41.3±7.2 a 55.7±6.3 a 63.0±5.7 a
0.5 18.0±2.0 b 32.7±6.7 ab 44.7±3.5 ab 52.1±5.3 ab
0.25 10.1±1.4 c 12.7±2.4 b 18.5±4.0 c 32.3±4.2 c
P-valor 0.00001 0.0076 0.0004 0.0013
Medias (± error estándar) con diferente lateral son significativamente diferentes entre sí, de acuerdo con la
comparación de medias Tukey, α=0.05, n=6.
En la figura 2, se muestran las imágenes de la comparación de crecimiento de las colonias
de Bipolaris sp. en ocho días como final del experimento, en donde se registró el máximo
crecimiento del hongo y la inhibición de las diferentes dosis y productos biorracionales.
Figura 2
Crecimiento de las colonias de Bipolaris sp., en ocho días en PDA suplementado con
fungicidas biorracioneales evaluados
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Dosis letal (DL50) y (DL90)
La DL50 y DL90 para Jaque Mate® no fueron calculadas (NC) por el software, debi-
do a que en las cuatro dosis evaluadas se encontró un 100% de inhibición. El extracto
Sigatoxx® registró la DL50 y DL90 más baja con 3.67% y 7.81%, respectivamente, por
el traslape de los intervalos de confianza, estos valores fueron estadísticamente los me-
nores (cuadro 7). Los valores para Timorex Gold® y Hongo Cero® fueron de DL50
= 4.81%, 12.72% y DL90 = 12.26% y 25.43%. Por otro lado, Fullkover® fue el que
registro menor efecto contra el fitopatógeno ya que se obtuvo una DL50 34.58% y DL90
51.53%. Sin embargo, Prelab GH® presentó datos negativos de DL50: -1963.24% y
DL90: -31091.2%, esto debido a que Bipolaris sp. creció sin ningún problema en las
cuatro dosis evaluadas (cuadro 7).
Cuadro 7
Dosis letal (DL50) y (DL90) de seis extractos vegetales comerciales evaluados contra
Bipolaris sp.
Producto DL50 (mL/L) IC (mL/L) Ecuación Probit X2P>X2
Jaque Mate®NC NC NC NC NC
Fullkover®34.58 d 31.2 - 39.4 Y=0.0756217+ (-2.6154) 7.5194 0.0232
Hongo Cero®12.72 c 12.1 - 13.3 Y=0.1008X + (-1.2828) 47.629 0.0000
Sigatoxx®3.67 a 3.42 - 3.89 Y=0.3090X + (-1.1341) 62.994 0.0000
Timorex Gold®4.81 b 4.43 - 5.17 Y=0.1719X + (-0.8283) 4.3148 0.1156
Prelab GH®-1963.24 NC Y= -0.004399-0.08637 136.59 NC
Producto DL90 (mL/L) IC (mL/L)Ecuación Probit X2P>X2
Jaque Mate®NC NC NC NC NC
Fullkover®51.53 d 45.53-60.25 Y=0.0756217+ (-2.6154) 7.5194 0.0232
Hongo Cero®25.43 c 24.1 - 26.9 Y=0.1008X + (-1.2828) 47.629 0.0000
Sigatoxx®7.81 a 7.4 - 8.2 Y=0.3090X + (-1.1341) 62.994 0.0000
Timorex Gold®12.26 b 11.6 - 13.1 Y=0.1719X + (-0.8283) 4.314 0.1156
Prelab GH®-31091.2 NC Y= -0.004399-0.08637 136.591 NC
Medias (± error estándar) con diferente lateral son significativamente diferentes entre sí, de acuerdo con la
comparación de medias Tukey, α=0.05. NC= no calculado.
Regresión lineal: inhibición versus dosis
Durante el análisis de regresión lineal entre los valores del porcentaje de ICM y la do-
sis de los extractos vegetales, se encontró un alto coeficiente de determinación entre las
dosis de Timorex gold® (R2=0.91, P=<0.0001, figura 3E), Fullkover®: (R2=0.79,
P=<0.0001 (figura 3B) y Hongo cero® (R2=0.83, P=<0.0001 (figura 3C), indi-
cando que sí existe una fuerte relación entre las dosis e inhibición del fitopatógeno de
estos extractos. Asimismo, Sigatoxx® (R2=0.71, P=<0.0001, figura 3D) mostró una
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mediana relación de la inhibición, sugiriendo que no existe una fuerte relación lineal entre
el incremento de las dosis y la inhibición del crecimiento del fitopatógeno; por otro lado,
Prelab GH® (R2=0.00000002, P=0.9980 (figura 3F) indicó una muy baja relación
entre las dosis utilizadas; mientras que Jaque Mate® no presentó una determinación del
coeficiente (figura 3A), a modo de que las cuatro dosis presentaron el mismo porcentaje
de inhibición de Bipolaris sp.
Figura 3
Regresión lineal entre la inhibición (%) del crecimiento de Bipolaris sp. y las dosis de
los extractos biorracionales
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Discusión
El presente estudio constituye el primer reporte de Bipolaris sp. como el agente causal
de la mancha foliar en palma de coco (Cocos nucifera L.) variedad EVB, en Tecomán,
Colima, y en otras partes de México. El aislado morfológicamente posee similitud a las
descripciones realizadas por Manamgoda et al. (2014) para el género Bipolaris spp.,
ascomycetos que se reproducen de manera asexual por medio de conidiosporas, cuyos
especímenes son fitopatógenos causantes de manchas foliares en plantas de las familias
Arecaceae y Poaceas. De acuerdo con Mena-Portales (2019) se tiene la existencia de al
menos 47 especies de Bipolaris sp. que originan pérdidas económicas, donde la sintoma-
tología de manchas foliares, amarillamiento y marchitamiento de hojas que estos autores
reportan coincide con las descritas en el presente estudio.
En México, a excepción de la palma de coco, se reportan especies de Bipolaris en
diversos cultivos; al respecto, Duveiller y Altamirano (2000) mencionaron a Bipolaris
sorokiniana Shoemaker como agente causal de la MF en Triticum aestivum L. (trigo).
En Avena sativa L. (avena), Leyva-Mir et al. (2019) informaron de la patogenicidad de
Bipolaris victoriae (F. Meehan & H.C. Murphy) Shoemaker causante del tizón foliar. En
Hordeum vulgare L. (cebada) se señaló el teleomorfo de Cochliobolus sativus (S. Ito &
Kurib.) Drechsler ex Dastur (= anamorfo B. sorokiniana) causando MF (Romero-Cortes
et al., 2021) y Chávez-Valdez et al. (2023) señalaron a Bipolaris yamadae (Y. Nisik.)
Shoemaker como el agente causal del tizón foliar en plantas de Arundo donax L (carrizo).
En países productores de palma coco existen antecedentes que demuestran que Bipolaris
spp. es un género que causa manchas foliares. En la India, Kamalakannan et al. (2006)
aislaron y reportaron a Bipolaris incurvata (C. Bernard) Alcorn como agente causal del tizón
foliar en palma de coco. En China se indicó a Bipolaris setariae Shoemaker como agente
causal de la MF en plantas de coco de no más de tres años de edad (Niu et al., 2014). En la
palma Bactris gasipaes Kunth (palmito) se diagnosticó a Bipolaris bicolor Shoemaker como
la especie que causa la mancha foliar en plantas jóvenes (Rodríguez-Morejón et al., 1998).
En cuanto al crecimiento de la cepa aislada en PDA se observó que posee un rápido
crecimiento, al llenar la caja de Petri en ocho días con 81 mm de diámetro. Este resultado
no concuerda con lo reportado por Delgado y Sharly (2017), quienes encontraron un
crecimiento micelial in vitro de 26 mm de diámetro producidas por Bipolaris sp., agente
causal de la mancha foliar en maíz (Zea mays L.) a los siete días de evaluación a 25 °C.
En cuanto a la inhibición in vitro, no se encontraron reportes similares o investigaciones
con extractos biorracionales similares a los evaluados en este estudio o sobre el género
Bipolaris; por lo tanto, se discuten con algunas otras especies de hongos. Al respecto,
Herrera-Arias y García-Rico (2016) evaluaron el extracto vegetal de aceite esencial de
canela (Cinnamomum verum J. Presl) 40.0% + aceite de clavo (Syzygium aromaticum
(L.) Merr. & L. M. Perry) 40.0%, sobre Penicillium sp., bajo tres dosis: 15, 10 y 5
mL/L a 37 °C. Los autores registraron el 80.0% de inhibición en el crecimiento micelial
del hongo en la dosis del 15.0 mL/L, mientras que en las dosis 10.0 y 5.0 mL/L sólo
presentaron una inhibición abajo de 40.0%; es decir, que a mayor dosis mejor es el
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efecto. Esos resultados fueron menores comparados con los del presente estudio, ya que
Jaque Mate® (aceite de canela 16.0% + aceite de clavo 4.0% + aditivos especializados
80.0%) mostraron 100% de inhibición en todas las dosis evaluadas sobre Bipolaris sp.
Esto indica que es un buen producto biorracional para la inhibición del fitopatógeno.
En otro estudio, Ortiz-Bravo y Malo-Ceballos (2018) realizaron una investigación
con el objetivo de comparar la respuesta a dos extractos de aceites esenciales de citronela
[Cymbopogon nardus L. (Rendle)] 40.0% y eucalipto (Cucaliptus globulus Labill.)
20.0%, sobre Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. bajo tres dosis
diferentes para cada extracto: 2.5, 5.0 y 10.0 mL/L. Los resultados indicaron que el aceite
de citronela presentó una inhibición de 40.0% en todas las dosis; mientras que el aceite
de eucalipto solamente mostró inhibición de 7.0 a 8.0% en las tres dosis; sin embargo,
esos resultados muestran datos similares a los obtenidos en el presente estudio, ya que el
extracto Fullkover®, el cual contiene aceite de citronela, no presentó inhibiciones mayores
a 50.0% sobre Bipolaris sp. durante todo el periodo de evaluación.
Timorex Gold® es un extracto con base del árbol de té (M. alternifolia) que mostró
inhibición de 100% sobre Bipolaris sp. a una dosis de 2.5 mL/L durante los ocho días de
evaluación. De acuerdo con los resultados, se tiene una similitud a los reportados por Aguirre-
Vega et al. (2022), quienes valoraron el mismo extracto sobre Penicillium sp. y obtuvieron un
porcentaje de inhibición mayor a 90.0% en la dosis de 2.0 mL/L, mientras que en las dosis
1.0 y 1.5 mL/L presentaron porcentajes menores a 40.0%; es decir, que a mayor dosis mejor
es el efecto inhibitorio contra el fitopatógeno.
Respecto a la DL50 y DL90, no existen reportes de los seis extractos vegetales comerciales
evaluados en este estudio; sin embargo, Hernández-Navarro et al. (2021) evaluaron in vitro
dos extractos vegetales con base de Tepescohuite [Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir.] y yuca
(Quercus robur L.) al 30% sobre Curvularia eragrostidis (Henn.) J.A. Mey., empleando
cuatro dosis: 0.125, 0.25, 0.5 y 1.0%. Registrando la DL50 y DL90 más bajos de 0.260
y 0.984%, respectivamente, en el extracto de Q. robur al 30.0%.
Para los extractos y aceites esenciales evaluados, se reportan algunos compuestos
químicos responsables que inhiben el crecimiento de hongos y bacterias, para el caso de
la canela (C. verum) se encuentran el eugenol, benzyl benzoato y linalol (Gayan et al.,
2021); para la gobernadora (L. tridentata), se asocian con compuestos fenólicos, lignanos
y la lanolina como principales antifúngicos (Morales-Ubaldo et al., 2022); para M.
alternifolia, Xu et al. (2017) se reportaron siete metabolitos que afecta las membranas
celulares en Botritys cinerea Pers.: Fr., estas son glycyl-Lleucina, L-carnosina, ácido imi-
dazoleacético, L-methionina, N-(omega)-hydroxyarginina, guanosina y deoxyadenosina.
En Aloe vera (L.) Bum. F.; además, se reportan saponinas, antraquinona, carotenoides
y fenilpropanoide como principales metabolitos secundarios asociados a la inhibición del
crecimiento de microorganismos, entre ellos sobre algunos hongos (Choudhri et al., 2018).
Aunque los extractos biorracionales Jaque Mate®, Sigatoxx® y Timorex Gold®
lograron hasta un 100% de inhibición en algunas de las dosis estudiadas, en un futuro
se sugieren estudios in situ que permitan demostrar su efectividad en la incidencia y
severidad de la enfermedad, así como también de realizar los postulados de Koch, para
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determinar la habilidad patogénica de Bipolaris sp. en plantas sanas de la variedad de
coco enano verde de Brasil.
Conclusiones
Se diagnosticó a Bipolaris sp., como agente causal de la mancha foliar en palma de coco
var. EVB.
Los productos biorracionales con base de aceite de canela y clavo (Jaque Mate®) en
todas las dosis evaluadas, el extracto de plantas aromáticas y aceites esenciales polisaturados
(Sigatoxx®) en dosis de 1.0 y 2.0% y el extracto de M. alternifolia (Timorex gold®) en
dosis de 2.0% resultaron los más efectivos y promisorios contra Biopolaris sp.
De acuerdo con la DL50 y DL90, el extracto de plantas aromáticas (Sigatoxx®) presentó
los valores más bajos, resultando también un extracto adecuado para estudios in situ.
Literatura citada
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